Review

Coacervate and Its Application in the Field of Artificial Cells

  • Yan Lin ,
  • Ren Yongshuo ,
  • Wang Xuejing ,
  • Mu Wei ,
  • Han Xiaojun
Expand
  • State Key Laboratory of Urban Water Resource and Environment, School of Chemistry and Chemical Engineering, Harbin Institute of Technology, Harbin 150001

Received date: 2020-06-20

  Online published: 2020-08-11

Supported by

Project supported by the National Natural Science Foundation of China (Nos. 21773050, 21929401) and the Natural Science Foundation of Heilongjiang Province for Distinguished Young Scholars (No. JC2018003).

Abstract

The origin of life attracts more and more attentions of researchers. Synthetic biologists are devoting to construct a simple and rational system which can exist in primitive earth. Coacervate is a phase separation system which is formed by the interactions of polyelectrolyte. It's a rational protocell model. So far, coacervate has been found to present as membraneless organelles in natural cells. Therefore, the construction of coacervate as artificial organelles is emerging. The formation mechanism, characteristics and categories of coacervate are reviewed in this paper. Additionally, the applications of coacervate as protocell and artificial organelles are summarized. The existing scientific problems and the future development directions are provided at the end of this paper.

Cite this article

Yan Lin , Ren Yongshuo , Wang Xuejing , Mu Wei , Han Xiaojun . Coacervate and Its Application in the Field of Artificial Cells[J]. Acta Chimica Sinica, 2020 , 78(11) : 1150 -1163 . DOI: 10.6023/A20060253

References

[1] Nakashima, K. K.; Vibhute, M. A.; Spruijt, E. Front. Mol. Biosci. 2019, 6, 1.
[2] Lau, H. K.; Paul, A.; Sidhu, I.; Li, L.; Sabanayagam, C. R.; Parekh, S. H.; Kiick, K. L. Adv. Sci. 2018, 5, 1701010.
[3] Kizilay, E.; Kayitmazer, A. B.; Dubin, P. L. Adv. Colloid Interface Sci. 2011, 167, 24.
[4] Bungenberg De Jong, H. G. Ned. Tijdschr. Geneeskd. 1952, 96, 1489.
[5] Kerfeld, C. A.; Heinhorst, S.; Cannon, G. C. Annu. Rev. Microbiol. 2010, 64, 391.
[6] Alberti, S. J. Cell Sci. 2017, 130, 2789.
[7] Gabaldon, T.; Pittis, A. A. Biochimie 2015, 119, 262.
[8] Heald, R.; Cohen-Fix, O. Curr. Opin. Cell Biol. 2014, 26, 79.
[9] Sirri, V.; Urcuqui-Inchima, S.; Roussel, P.; Hernandez-Verdun, D. Histochem. Cell Biol. 2008, 129, 13.
[10] Crowe, C. D.; Keating, C. D. Interface Focus 2018, 8, 20180032.
[11] Aumiller, W. M., Jr.; Davis, B. W.; Keating, C. D. Int. Rev. Cell Mol. Biol. 2014, 307, 109.
[12] Shin, Y.; Brangwynne, C. P. Science 2017, 357, eaaf4382.
[13] Banani, S. F.; Lee, H. O.; Hyman, A. A.; Rosen, M. K. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2017, 18, 285.
[14] Boisvert, F. M.; van Koningsbruggen, S.; Navascues, J.; Lamond, A. I. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2007, 8, 574.
[15] Gall, J. G. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2003, 4, 975.
[16] Jain, S.; Wheeler, J. R.; Walters, R. W.; Agrawal, A.; Barsic, A.; Parker, R. Cell 2016, 164, 487.
[17] Brangwynne, C. P.; Eckmann, C. R.; Courson, D. S.; Rybarska, A.; Hoege, C.; Gharakhani, J.; Julicher, F.; Hyman, A. A. Science 2009, 324, 1729.
[18] Iwashita, K.; Handa, A.; Shiraki, K. Int. J. Biol. Macromol. 2018, 120, 10.
[19] Franzmann, T. M.; Jahnel, M.; Pozniakovsky, A.; Mahamid, J.; Holehouse, A. S.; Nuske, E.; Richter, D.; Baumeister, W.; Grill, S. W.; Pappu, R. V.; Hyman, A. A.; Alberti, S. Science 2018, 359, eaao5654.
[20] Anderson, P.; Kedersha, N. Trends Biochem. Sci. 2008, 33, 141.
[21] French, J. B.; Jones, S. A.; Deng, H. Y.; Pedley, A. M.; Kim, D.; Chan, C. Y.; Hu, H. B.; Pugh, R. J.; Zhao, H.; Zhang, Y. X.; Huang, T. J.; Fang, Y.; Zhuang, X. W.; Benkovic, S. J. Science 2016, 351, 733.
[22] Alberti, S.; Gladfelter, A.; Mittag, T. Cell 2019, 176, 419.
[23] Lentini, R.; Yeh Martin, N.; Mansy, S. S. Curr. Opin. Chem. Biol. 2016, 34, 53.
[24] Aufinger, L.; Simmel, F. C. Chem. Eur. J. 2019, 25, 12659.
[25] Engelhart, A. E.; Adamala, K. P.; Szostak, J. W. Nat. Chem. 2016, 8, 448.
[26] Budin, I.; Debnath, A.; Szostak, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 20812.
[27] Zong, W.; Ma, S. H.; Zhang, X. N.; Wang, X. J.; Li, Q. C.; Han, X. J. J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 9955.
[28] Zong, W.; Zhang, X. N.; Li, C.; Han, X. J. ACS Synth. Biol. 2018, 7, 945.
[29] Li, S. B.; Wang, X. J.; Mu, W.; Han, X. J. Anal. Chem. 2019, 91, 6859.
[30] Kamiya, K.; Takeuchi, S. J. Mat. Chem. B 2017, 5, 5911.
[31] Dupin, A.; Simmel, F. C. Nat. Chem. 2019, 11, 32.
[32] van Swaay, D.; deMello, A. Lab Chip 2013, 13, 752.
[33] Li, Q. C.; Wang, X. J.; Ma, S. H.; Zhang, Y.; Han, X. J. Colloids Surf. B-Biointerfaces 2016, 147, 368.
[34] Tian, W.; Sasaki, Y.; Ikeda, A.; Kikuchi, J.; Song, X.; Fan, S. Acta Chim. Sinica 2004, 62, 1230(in Chinese). (田文杰, 佐佐木善浩, 池田笃志, 菊池纯一, 宋溪明, 范圣第, 化学学报, 2004, 62, 1230.)
[35] Li, L.; Lin, M.; Qiu, F.; Yang, Y. Acta Chim. Sinica 2005, 63, 1375(in Chinese). (李莉, 林美玉, 邱枫, 杨玉良, 化学学报, 2005, 63, 1375.)
[36] Meng, F. H.; Zhong, Z. Y. J. Phys. Chem. Lett. 2011, 2, 1533.
[37] LoPresti, C.; Lomas, H.; Massignani, M.; Smart, T.; Battaglia, G. J. Mater. Chem. 2009, 19, 3576.
[38] Oparin, A. I. Origin of Life, Dover Publications, New York, 1953.
[39] Poudyal, R. R.; Pir Cakmak, F.; Keating, C. D.; Bevilacqua, P. C. Biochemistry 2018, 57, 2509.
[40] Overbeek, J. T.; Voorn, M. J. J. Cell. Physiol. 1957, 49, 7.
[41] Kim, S.; Huang, J.; Lee, Y.; Dutta, S.; Yoo, H. Y.; Jung, Y. M.; Jho, Y.; Zeng, H.; Hwang, D. S. Proc. Natl. Acad. Sci. 2016, 113, E847.
[42] Hoffmann, K. Q.; Perry, S. L.; Leon, L.; Priftis, D.; Tirrell, M.; de Pablo, J. J. Soft Matter 2015, 11, 1525.
[43] Roy, D.; Brooks, W. L. A.; Sumerlin, B. S. Chem. Soc. Rev. 2013, 42, 7214.
[44] Blocher, W. C.; Perry, S. L. Wiley Interdiscip. Rev.:Nanomed. Nanobiotechnol. 2017, 9, e1442.
[45] Priftis, D.; Xia, X.; Margossian, K. O.; Perry, S. L.; Leon, L.; Qin, J.; de Pablo, J. J.; Tirrell, M. Macromolecules 2014, 47, 3076.
[46] Jeon, B. J.; Nguyen, D. T.; Abraham, G. R.; Conrad, N.; Fygenson, D. K.; Saleh, O. A. Soft Matter 2018, 14, 7009.
[47] Schuster, B. S.; Reed, E. H.; Parthasarathy, R.; Jahnke, C. N.; Caldwell, R. M.; Bermudez, J. G.; Ramage, H.; Good, M. C.; Hammer, D. A. Nat. Commun. 2018, 9, 12.
[48] Deng, N.-N.; Huck W. T. S. Angew. Chem. Int. Ed. 2017, 56, 9736.
[49] Koga, S.; Williams, D. S.; Perriman, A. W.; Mann, S. Nat. Chem. 2011, 3, 720.
[50] Black, K. A.; Priftis, D.; Perry, S. L.; Yip, J.; Byun, W. Y.; Tirrell, M. ACS Macro Lett. 2014, 3, 1088.
[51] Aumiller, W. M., Jr.; Keating, C. D. Nat. Chem. 2016, 8, 129.
[52] Spruijt, E.; Sprakel, J.; Stuart, M. A. C.; van der Gucht, J. Soft Matter 2010, 6, 172.
[53] Frankel, E. A.; Bevilacqua, P. C.; Keating, C. D. Langmuir 2016, 32, 2041.
[54] Zhao, M. M.; Zacharia, N. S. J. Chem. Phys. 2018, 149, 163326.
[55] Lindhoud, S.; Claessens, M. M. A. E. Soft Matter 2016, 12, 408.
[56] Obermeyer, A. C.; Mills, C. E.; Dong, X. H.; Flores, R. J.; Olsen, B. D. Soft Matter 2016, 12, 3570.
[57] Kapelner, R. A.; Obermeyer, A. C. Chem. Sci. 2019, 10, 2700.
[58] Cummings, C. S.; Obermeyer, A. C. Biochemistry 2018, 57, 314.
[59] Horn, J. M.; Kapelner, R. A.; Obermeyer, A. C. Polymers 2019, 11, 578.
[60] Pathak, J.; Rawat, K. RSC Adv. 2015, 5, 67066.
[61] Pathak, J.; Rawat, K. J. Phys. Chem. B 2014, 118, 11161.
[62] Perry, S. L.; Leon, L.; Hoffmann, K. Q.; Kade, M. J.; Priftis, D.; Black, K. A.; Wong, D.; Klein, R. A.; Pierce, C. F.; Margossian, K. O.; Whitmer, J. K.; Qin, J.; de Pablo, J. J.; Tirrell, M. Nat. Commun. 2015, 6, 8.
[63] Aumiller, W. M., Jr.; Keating, C. D. Adv. Colloid Interface Sci. 2017, 239, 75.
[64] Souza, C. J. F.; da Costa, A. R.; Souza, C. F.; Tosin, F. F. S.; Garcia-Rojas, E. E. Int. J. Biol. Macromol. 2018, 107, 1253.
[65] Souza, C. J. F.; Garcia-Rojas, E. E. Food Hydrocoll. 2015, 47, 124.
[66] Hwang, D. S.; Zeng, H. B.; Srivastava, A.; Krogstad, D. V.; Tirrell, M.; Israelachvili, J. N.; Waite, J. H. Soft Matter 2010, 6, 3232.
[67] Zhang, X. M.; Lin, Y. X.; Eschmann, N. A.; Zhou, H. J.; Rauch, J. N.; Hernandez, I.; Guzman, E.; Kosik, K. S.; Han, S. I. PLoS Biol. 2017, 15, 28.
[68] Mason, A. F.; Buddingh, B. C.; Williams, D. S.; van Hest, J. C. M. J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 17309.
[69] Mason, A. F.; Yewdall, N. A.; Welzen, P. L. W.; Shao, J.; van Stevendaal, M.; van Hest, J. C. M.; Williams, D. S.; Abdelmohsen, L. ACS Cent. Sci. 2019, 5, 1360.
[70] Qiao, Y.; Li, M.; Booth, R.; Mann, S. Nat. Chem. 2017, 9, 110.
[71] Dora Tang, T. Y.; Rohaida Che Hak, C.; Thompson, A. J.; Kuimova, M. K.; Williams, D. S.; Perriman, A. W.; Mann, S. Nat. Chem. 2014, 6, 527.
[72] Priftis, D.; Farina, R.; Tirrell, M. Langmuir 2012, 28, 8721.
[73] Lu, T.; Spruijt, E. J. Am. Chem. Soc. 2020, 142, 2905.
[74] Ulijn, R. V.; Lampel, A. Isr. J. Chem. 2019, 1.
[75] Choi, J.-M.; Wang, J.; Holehouse, A. S.; Alberti, S.; Hyman, A. A.; Pappu, R. V. Biophys. J. 2018, 114, 561A.
[76] Wei, M.-T.; Elbaum-Garfinkle, S.; Holehouse, A. S.; Chen, C. C.-H.; Feric, M.; Arnold, C. B.; Priestley, R. D.; Pappu, R. V.; Brangwynne, C. P. Nat. Chem. 2017, 9, 1118.
[77] Oldfield, C. J.; Dunker, A. K. Annu. Rev. Biochem. 2014, 83, 553.
[78] Cohan, M. C.; Posey, A. E.; Mittal, A.; Grigsby, S. J.; Holehouse, A. S.; Buske, P. J.; Levin, P. A.; Pappu, R. V. Mol. Biol. Cell 2017, 114, 590A.
[79] Harmon, T. S.; Holehouse, A. S.; Pappu, R. V. New J. Phys. 2018, 20, 045002.
[80] Ruff, K. M.; Pappu, R. V.; Holehouse, A. S. Curr. Opin. Struct. Biol. 2019, 56, 1.
[81] Molliex, A.; Temirov, J.; Lee, J.; Coughlin, M.; Kanagaraj, A. P.; Kim, H. J.; Mittag, T.; Taylor, J. P. Cell 2015, 163, 123.
[82] Elbaum-Garfinkle, S.; Kim, Y.; Szczepaniak, K.; Chen, C. C. H.; Eckmann, C. R.; Myong, S.; Brangwynne, C. P. Proc. Natl. Acad. Sci. 2015, 112, 7189.
[83] Tan, Y. P.; Hoon, S.; Guerette, P. A.; Wei, W.; Ghadban, A.; Hao, C.; Miserez, A.; Waite, J. H. Nat. Chem. Biol. 2015, 11, 488.
[84] Madinya, J. J.; Chang, L. W.; Perry, S. L.; Sing, C. E. Mol. Syst. Des. Eng. 2020, 5, 632.
[85] Mountain, G. A.; Keating, C. D. Biomacromolecules 2020, 21, 630.
[86] Jing, H.; Bai, Q.; Lin, Y. n.; Chang, H.; Yin, D.; Liang, D. Langmuir 2020, 36, 8017.
[87] Yin, Y. D.; Niu, L.; Zhu, X. C.; Zhao, M. P.; Zhang, Z. X.; Mann, S.; Liang, D. H. Nat. Commun. 2016, 7, 7.
[88] Yin, Y. D.; Chang, H. J.; Jing, H. R.; Zhang, Z. X.; Yan, D. D.; Mann, S.; Liang, D. H. Soft Matter 2018, 14, 6514.
[89] Fothergill, J.; Li, M.; Davis, S. A.; Cunningham, J. A.; Mann, S. Langmuir 2014, 30, 14591.
[90] Dompe, M.; Cedano-Serrano, F. J.; Heckert, O.; van den Heuvel, N.; van der Gucht, J.; Tran, Y.; Hourdet, D.; Creton, C.; Kamperman, M. Adv. Mater. 2019, 31, e1808179.
[91] Kumar, B.; Fothergill, J.; Bretherton, J.; Tian, L. F.; Patil, A. J.; Davis, S. A.; Mann, S. Chem. Commun. 2018, 54, 3594.
[92] Lawrence, M. S.; Phillips, K. J.; Liu, D. R. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 10110.
[93] Comert, F.; Malanowski, A. J.; Azarikia, F.; Dubin, P. L. Soft Matter 2016, 12, 4154.
[94] Comert, F.; Xu, A. Y.; Madro, S. P.; Liadinskaia, V.; Dubin, P. L. J. Chem. Phys. 2018, 149, 163321.
[95] Xu, A. Y.; Melton, L. D.; Ryan, T. M.; Mata, J. P.; Rekas, A.; Williams, M. A. K.; McGillivray, D. J. Food Hydrocoll. 2018, 77, 952.
[96] Pandey, P. K.; Kaushik, P.; Rawat, K.; Aswal, V. K.; Bohidar, H. B. Soft Matter 2017, 13, 6784.
[97] Lin, Y.; Jing, H.; Liu, Z.; Chen, J.; Liang, D. Langmuir 2020, 36, 1709.
[98] Simon, J. R.; Carroll, N. J.; Rubinstein, M.; Chilkoti, A.; Lopez, G. P. Nat. Chem. 2017, 9, 509.
[99] Reed, E. H.; Schuster, B. S. ACS Synth. Biol. 2020, 9, 500.
[100] Shin, Y.; Berry, J.; Pannucci, N.; Haataja, M. P.; Toettcher, J. E.; Brangwynne, C. P. Cell 2017, 168, 159.
[101] Mitrea, D. M.; Kriwacki, R. W. Cell Commun. Signaling 2016, 14, R1097.
[102] Bayley, H.; Mason, A. F.; van Hest, J. C. M. Emerging Top. Life Sci. 2019, 3, 567.
[103] Ghellab, S. E.; Li, Q. C.; Fuhs, T.; Bi, H. M.; Han, X. J. Colloid Surf. B-Biointerfaces 2017, 160, 697.
[104] Spoelstra, W. K.; Deshpande, S.; Dekker, C. Curr. Opin. Biotechnol. 2018, 51, 47.
[105] Blain, J. C.; Szostak, J. W. Annu. Rev. Biochem. 2014, 83, 615.
[106] Vance, J. E. Traffic 2015, 16, 1.
[107] Zhang, Y. M.; Rock, C. O. Nat. Rev. Microbiol. 2008, 6, 222.
[108] Hansen, J. S.; Elbing, K.; Thompson, J. R.; Malmstadt, N.; Lindkvist-Petersson, K. Chem. Commun. 2015, 51, 2316.
[109] Nordlund, G.; Brzezinski, P.; von Ballmoos, C. Nat. Commun. 2014, 5, 8.
[110] Lee, K. Y.; Park, S. J.; Lee, K. A.; Kim, S. H.; Kim, H.; Meroz, Y.; Mahadevan, L.; Jung, K. H.; Ahn, T. K.; Parker, K. K.; Shin, K. Nat. Biotechnol. 2018, 36, 530.
[111] Sokolova, E.; Spruijt, E.; Hansen, M. M. K.; Dubuc, E.; Groen, J.; Chokkalingam, V.; Piruska, A.; Heus, H. A.; Huck, W. T. S. Proc. Natl. Acad. Sci. 2013, 110, 11692.
[112] Booth, R.; Qiao, Y.; Li, M.; Mann, S. Angew. Chem. Int. Ed. 2019, 3, 1.
[113] Last, M. G. F.; Deshpande, S.; Dekker, C. ACS Nano 2020, 14, 4487.
[114] Sato, Y.; Takinoue, M. Micromachines 2019, 10, 216.
[115] Linsenmeier, M.; Kopp, M. R. G.; Grigolato, F.; Liu, D.; Zuercher, D.; Hondele, M.; Weis, K.; Palmiero, U. C.; Arosio, P. Angew. Chem. Int. Ed. 2019, 58, 14489.
[116] Love, C.; Steinkuhler, J.; Gonzales, D. T.; Yandrapalli, N.; Robinson, T.; Dimova, R.; Tang, T. D. Angew. Chem. Int. Ed. 2020, 59, 5950.
[117] Deshpande, S.; Brandenburg, F.; Lau, A.; Last, M. G. F.; Spoelstra, W. K.; Reese, L.; Wunnava, S.; Dogterom, M.; Dekker, C. Nat. Commun. 2019, 10, 1800.
[118] Shin, Y.; Berry, J.; Pannucci, N.; Haataja, M. P.; Toettcher, J. E.; Brangwynne, C. P. Cell 2017, 168, 159.
[119] Yewdall, N. A.; Mason, A. F.; van Hest, J. C. M. Interface Focus 2018, 8, 15.
[120] Zwicker, D.; Seyboldt, R.; Weber, C. A.; Hyman, A. A.; Jülicher, F. Nat. Phys. 2016, 13, 408.
[121] Tang, T. Y. D.; van Swaay, D.; deMello, A.; Anderson, J. L. R.; Mann, S. Chem. Commun. 2015, 51, 11429.
[122] Deng, N.-N.; Vibhute, M. A.; Zheng, L.; Zhao, H.; Yelleswarapu, M.; Huck, W. T. S. J. Am. Chem. Soc. 2018, 140, 7399.
[123] Krishna Kumar, R.; Yu, X.; Patil, A. J.; Li, M.; Mann, S. Angew. Chem. Int. Ed. 2011, 50, 9343.
[124] Dzieciol, A. J.; Mann, S. Chem. Soc. Rev. 2012, 41, 79.
[125] Chatterjee, S.; Yadav, S. Life 2019, 9, 1.
[126] Strulson, C. A.; Molden, R. C.; Keating, C. D.; Bevilacqua, P. C. Nat. Chem. 2012, 4, 941.
[127] Drobot, B.; Iglesias-Artola, J. M.; Le Vay, K.; Mayr, V.; Kar, M.; Kreysing, M.; Mutschler, H.; Tang, T. D. Nat. Commun. 2018, 9, 3643.
[128] Poudyal, R. R.; Guth-Metzler, R. M.; Veenis, A. J.; Frankel, E. A.; Keating, C. D.; Bevilacqua, P. C. Nat. Commun. 2019, 10, 490.
[129] Tang, T. Y. D.; Antognozzi, M.; Vicary, J. A.; Perriman, A. W.; Mann, S. Soft Matter 2013, 9, 7647.
[130] Pir Cakmak, F.; Grigas, A. T.; Keating, C. D. Langmuir 2019, 35, 7830.
[131] Martin, N.; Douliez, J. P. Angew. Chem. Int. Ed. 2017, 56, 13689.
[132] Williams, D. S.; Patil, A. J.; Mann, S. Small 2014, 10, 1830.
[133] Byun, C. K.; Hwang, H.; Choi, W. S.; Yaguchi, T.; Park, J.; Kim, D.; Mitchell, R. J.; Kim, T.; Cho, Y. K.; Takayama, S. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 2242.
[134] Zhu, C. T.; Li, Q. C.; Dong, M. D.; Han, X. J. Anal. Chem. 2018, 90, 14363.
[135] Wang, X. J.; Tian, L. F.; Du, H.; Li, M.; Mu, W.; Drinkwater, B. W.; Han, X. J.; Mann, S. Chem. Sci. 2019, 10, 9446.
[136] Magdalena Estirado, E.; Mason, A. F.; Alemán García, M. Á.; van Hest, J. C. M.; Brunsveld, L. J. Am. Chem. Soc. 2020, 142, 9106.
[137] Tian, L.; Martin, N.; Bassindale, P. G.; Patil, A. J.; Li, M.; Barnes, A.; Drinkwater, B. W.; Mann, S. Nat. Commun. 2016, 7, 13068.
[138] Tian, L. F.; Li, M.; Liu, J. T.; Patil, A. J.; Drinkwater, B. W.; Mann, S. ACS Cent. Sci. 2018, 4, 1551.
[139] Tian, L. F.; Li, M.; Patil, A. J.; Drinkwater, B. W.; Mann, S. Nat. Commun. 2019, 10, 13.
[140] Martin, N.; Douliez, J. P.; Qiao, Y.; Booth, R.; Li, M.; Mann, S. Nat. Commun. 2018, 9, 3652.
[141] Qiao, Y.; Li, M.; Qiu, D.; Mann, S. Angew. Chem. Int. Ed. 2019, 58, 17758.
[142] Zhang, Y. W.; Liu, S. Y.; Yao, Y.; Chen, Y. F.; Zhou, S. H.; Yang, X. H.; Wang, K.; Liu, J. B. Small 2020, 16, 2002073.
[143] Liu, J.; Tian, L.; Mann, S. Angew. Chem. Int. Ed. 2019, 59, 6853.
[144] Zimmerman, S. B.; Harrison, B. Proc. Natl. Acad. Sci. 1987, 84, 1871.
[145] Minton, A. P. J. Cell Sci. 2006, 119, 2863.
[146] te Brinke, E.; Groen, J.; Herrmann, A.; Heus, H. A.; Rivas, G.; Spruijt, E.; Huck, W. T. S. Nat. Nanotechnol. 2018, 13, 849.
[147] Zwicker, D.; Seyboldt, R.; Weber, C. A.; Hyman, A. A.; Julicher, F. Nat. Phys. 2017, 13, 408.
[148] Spoelstra, W. K.; van der Sluis, E. O.; Dogterom, M.; Reese, L. Langmuir 2020, 36, 1956.
Outlines

/