Progress and Environmental Research Applications of Cryo-Electron Microscopy★
Received date: 2023-04-26
Online published: 2023-06-28
Supported by
Key-Area Research and Development Program of Guangdong Province(2020B0202080001); National Natural Science Foundation of China(51978488)
Electron microscopy (EM) is one of the most important techniques to characterize the morphology and structure of micro- and nano-particles. However, conventional procedures for sample preparation often alter the structure and morphology of samples with high water contents, causing distortions and misinterpretations for EM characterizations. The invention of Cryo-electron microscopy (Cryo-EM) has largely solved this problem. Via rapidly freezing the hydrated samples at low temperatures, cryogenic techniques instantaneously transform liquid water into amorphous ice to ensure high vacuum and reduce electron radiation damage, allowing researchers to observe hydrated samples in their native state with high resolution. For example, applications of Cryo-EM during the COVID-19 pandemic have demonstrated the amazing ability of Cryo-EM to visualize the detailed structure of SARS-CoV-2 viruses, which provides vital knowledge for rapid and reliable detection and diagnosis of the disease, transmission mitigation, and vaccine development. So far, Cryo-EM technology has been widely used in materials, biology, pharmaceuticals, and other fields of research, successfully broadening and deepening the understanding of the interactions between micro- and nano-particles. This review summarizes the recent development of Cryo-EM from aspects of electronic components, imaging technology, and resolution and introduces the sample preparation methods. Furthermore, the three-dimensional reconstruction method is highlighted to advance the EM method from 2D to 3D. As most environmental samples are highly hydrated, Cryo-EM will likely become an essential tool to investigate microscopic particles in the environmental field. This review gives examples of the applications of Cryo-EM in the formation of aerosol particles in the atmosphere, observing biofilm morphology in the water treatment process, the pore structure of activated sludge flocs, and the potential mechanism of soil microorganisms on heavy metal remediation. Finally, the prospects of Cryo-EM are summarized and discussed. We expect that with software, hardware, and artificial intelligence development, Cryo-EM technology can achieve faster data acquisition and higher resolution and make breakthrough contributions to environmental chemistry research.
Yujie Yang , Yuxiu Gong , Tianhang Gu , Wei-xian Zhang . Progress and Environmental Research Applications of Cryo-Electron Microscopy★[J]. Acta Chimica Sinica, 2023 , 81(8) : 990 -1001 . DOI: 10.6023/A23040166
| [1] | Ball P. Chem. Rev. 2008, 108, 74. |
| [2] | Ball P. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2017, 114, 13327. |
| [3] | Yao H. P.; Song Y. T.; Chen Y.; Wu N. P.; Xu J. L.; Sun C. J.; Zhang J. X.; Weng T. H.; Zhang Z. Y.; Wu Z. G.; Cheng L. F.; Shi D. R.; Lu X. Y.; Lei J. L.; Crispin M.; Shi Y. G.; Li L. J.; Li S. Cell 2020, 183, 730. |
| [4] | Adrian M.; Dubochet J.; Lepault J.; Mcdowall A. W. Nature 1984, 308, 32. |
| [5] | Mendonca L.; Howe A.; Gilchrist J. B.; Sheng Y. W.; Sun D. P.; Knight M. L.; Zanetti-Domingues L. C.; Bateman B.; Krebs A. S.; Chen L.; Radecke J.; Li V. V. D.; Ni T.; Kounatidis I.; Koronfel M. A.; Szynkiewicz M.; Harkiolaki M.; Martin-Fernandez M. L.; James W.; Zhang P. J. Nat. Commun. 2021, 12, 4629. |
| [6] | Fernandez-Leiro R.; Scheres S. H. Nature 2016, 537, 339. |
| [7] | Fitzpatrick A. W. P.; Falcon B.; He S.; Murzin A. G.; Murshudov G.; Garringer H. J.; Crowther R. A.; Ghetti B.; Goedert M.; Scheres S. H. W. Nature 2017, 547, 185. |
| [8] | Shi Y.; Murzin A. G.; Falcon B.; Epstein A.; Machin J.; Tempest P.; Newell K. L.; Vidal R.; Garringer H. J.; Sahara N.; Higuchi M.; Ghetti B.; Jang M. K.; Scheres S. H. W.; Goedert M. Acta Neuropathol. 2021, 141, 697. |
| [9] | Falcon B.; Zhang W. J.; Murzin A. G.; Murshudov G.; Garringer H. J.; Vidal R.; Crowther R. A.; Ghetti B.; Scheres S. H. W.; Goedert M. Nature 2018, 561, 137. |
| [10] | Falcon B.; Zivanov J.; Zhang W. J.; Murzin A. G.; Garringer H. J.; Vidal R.; Crowther R. A.; Newell K. L.; Ghetti B.; Goedert M.; Scheres S. H. W. Nature 2019, 568, 420. |
| [11] | Zhang W. J.; Tarutani A.; Newell K. L.; Murzin A. G.; Matsubara T.; Falcon B.; Vidal R.; Garringer H. J.; Shi Y.; Ikeuchi T.; Murayama S.; Ghetti B.; Hasegawa M.; Goedert M.; Scheres S. H. W. Nature 2020, 580, 283. |
| [12] | Zhu K. F.; Yuan C.; Du Y. M.; Sun K. L.; Zhang X. K.; Vogel H.; Jia X. D.; Gao Y. Z.; Zhang Q. F.; Wang D. P.; Zhang H. W. Mil. Med. Res. 2023, 10. |
| [13] | Cameroni E.; Bowen J. E.; Rosen L. E.; Saliba C.; Zepeda S. K.; Culap K.; Pinto D.; VanBlargan L. A.; De Marco A.; di Iulio J.; Zatta F.; Kaiser H.; Noack J.; Farhat N.; Czudnochowski N.; Havenar-Daughton C.; Sprouse K. R.; Dillen J. R.; Powell A. E.; Chen A.; Maher C.; Yin L.; Sun D.; Soriaga L.; Bassi J.; Silacci-Fregni C.; Gustafsson C.; Franko N. M.; Logue J.; Iqbal N. T.; Mazzitelli I.; Geffner J.; Grifantini R.; Chu H.; Gori A.; Riva A.; Giannini O.; Ceschi A.; Ferrari P.; Cippa P. E.; Franzetti-Pellanda A.; Garzoni C.; Halfmann P. J.; Kawaoka Y.; Hebner C.; Purcell L. A.; Piccoli L.; Pizzuto M. S.; Walls A. C.; Diamond M. S.; Telenti A.; Virgin H. W.; Lanzavecchia A.; Snell G.; Veesler D.; Corti D. Nature 2022, 602, 664. |
| [14] | Li Y. Z.; Huang W.; Li Y. B.; Pei A.; Boyle D. T.; Cui Y. Joule 2018, 2, 2167. |
| [15] | Cheng D. Y.; Wynn T. A.; Wang X. F.; Wang S.; Zhang M. H.; Shimizu R.; Bai S.; Nguyen H.; Fang C. C.; Kim M. C.; Li W. K.; Lu B. Y.; Kim S. J.; Meng Y. S. Joule 2020, 4, 2484. |
| [16] | Liu Y. J.; Ju Z. J.; Zhang B. L.; Wang Y.; Nai J. W.; Liu T. F.; Tao X. Y. Acc. Chem. Res. 2021, 54, 2088. |
| [17] | Li Y. Z.; Wang K. C.; Zhou W. J.; Li Y. B.; Vila R.; Huang W.; Wang H. X.; Chen G. X.; Wu G. H.; Tsao Y. C.; Wang H. S.; Sinclair R.; Chiu W.; Cui Y. Matter 2019, 1, 428. |
| [18] | Wang F. B.; Gnewou O.; Solemanifar A.; Conticello V. P.; Egelman E. H. Chem. Rev. 2022, 122, 14055. |
| [19] | Schrinner M.; Polzer F.; Mei Y.; Lu Y.; Haupt B.; Ballauff M.; Goldel A.; Drechsler M.; Preussner J.; Glatzel U. Macromol. Chem. Phys. 2007, 208, 1542. |
| [20] | Lu Y.; Mei Y.; Schrinner M.; Ballauff M.; Moller M. W. J. Phys. Chem. C 2007, 111, 7676. |
| [21] | Bayfield O. W.; Klimuk E.; Winkler D. C.; Hesketh E. L.; Chechik M.; Cheng N. Q.; Dykeman E. C.; Minakhin L.; Ranson N. A.; Severinov K.; Steven A. C.; Antson A. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2019, 116, 3556. |
| [22] | Hilhorst J.; Meester V.; Groeneveld E.; Dhont J. K. G.; Lekkerkerker H. N. W. J. Phys. Chem. B 2014, 118, 11816. |
| [23] | Li W. J.; Teng X. M.; Chen X. Y.; Liu L.; Xu L.; Zhang J.; Wang Y. Y.; Zhang Y.; Shi Z. B. Environ. Sci. Technol. 2021, 55, 16639. |
| [24] | Dai X. H.; Li Z. H.; Lai M.; Shu S.; Du Y. S.; Zhou Z. H.; Sun R. Nature 2017, 541, 112. |
| [25] | Mikula R. J.; Munoz V. A. Colloids Surf. A 2000, 174, 23. |
| [26] | Omarova M.; Swientoniewski L. T.; Tsengam I. K. M.; Blake D. A.; John V.; McCormick A.; Bothun G. D.; Raghavan S. R.; Bose A. ACS Sustainable Chem. Eng. 2019, 7, 14490. |
| [27] | Luo H.; Scriven L. E.; Francis L. F. J. Colloid Interface Sci. 2007, 316, 500. |
| [28] | Aston R.; Sewell K.; Klein T.; Lawrie G.; Grondahl L. Eur. Polym. J. 2016, 82, 1. |
| [29] | Liu N.; Gong Y. X.; Peng X. X.; Li S. L.; Zhang W. X. J. Hazard. Mater. 2022, 432, 128683. |
| [30] | Krysiak-Baltyn K.; Cavalida R.; Thwaites B.; Reeve P. J.; Scales P. J.; Van den Akker B.; Ong L.; Martin G. J. O.; Stickland A. D.; Gras S. L. J. Water Process Eng. 2019, 29, 100785. |
| [31] | Schertel A.; Snaidero N.; Han H. M.; Ruhwedel T.; Laue M.; Grabenbauer M.; Mobius W. J. Struct. Biol. 2013, 184, 355. |
| [32] | Lubelli B.; de Winter D. A. M.; Post J. A.; van Hees R. P. J.; Drury M. R. Appl. Clay Sci. 2013, 80, 358. |
| [33] | Houben L.; Weissman H.; Wolf S. G.; Rybtchinski B. Nature 2020, 579, 540. |
| [34] | Zachman M. J.; Tu Z. Y.; Choudhury S.; Archer L. A.; Kourkoutis L. F. Nature 2018, 560, 345. |
| [35] | Xu B. J.; Liu L. Protein Sci. 2020, 29, 872. |
| [36] | De Rosier D. J.; Klug A. Nature 1968, 217, 130. |
| [37] | Taylor K. A.; Glaeser R. M. Science 1974, 186, 1036. |
| [38] | Dubochet J.; Adrian M.; Chang J. J.; Homo J. C.; Lepault J.; Mcdowall A. W.; Schultz P. Q. Rev. Biophys. 1988, 21, 129. |
| [39] | Dubochet J. Methods Cell Biol. 2007, 79, 7. |
| [40] | Taylor K. A.; Glaeser R. M. J. Ultrastruct. Res. 1976, 55, 448. |
| [41] | Limmer D. T.; Chandler D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 9413. |
| [42] | Dubochet J.; Mcdowall A. W. J. Microsc. 1981, 124, 3. |
| [43] | Dubochet J.; Mcdowall A. W.; Lepault J. Biol. Cell 1982, 45, 456. |
| [44] | Frank J.; Shimkin B.; Dowse H. Ultramicroscopy 1981, 6, 343. |
| [45] | Vanheel M.; Frank J. Ultramicroscopy 1981, 6, 187. |
| [46] | Vanheel M.; Keegstra W. Ultramicroscopy 1981, 7, 113. |
| [47] | Henderson R.; Baldwin J. M.; Ceska T. A.; Zemlin F.; Beckmann E.; Downing K. H. J. Mol. Biol. 1990, 213, 899. |
| [48] | Liao M. F.; Cao E. H.; Julius D.; Cheng Y. F. Nature 2013, 504, 107. |
| [49] | Merk A.; Bartesaghi A.; Banerjee S.; Falconieri V.; Rao P.; Davis M. I.; Pragani R.; Boxer M. B.; Earl L. A.; Milne J. L. S.; Subramaniam S. Cell 2016, 165, 1698. |
| [50] | Yip K. M.; Fischer N.; Paknia E.; Chari A.; Stark H. Nature 2020, 587, 157. |
| [51] | Sente A.; Nakane T.; Kotecha A.; Aricescu A. R.; Scheres S. H. W. Acta Crystallogr. A 2020, 76, 220. |
| [52] | Cui H.; Hodgdon T. K.; Kaler E. W.; Abezgauz L.; Danino D.; Lubovsky M.; Talmon Y.; Pochan D. J. Soft Matter 2007, 3, 945. |
| [53] | Rigort A.; Plitzko J. M. Arch. Biochem. Biophys. 2015, 581, 122. |
| [54] | Volkert C. A.; Minor A. M. MRS Bull. 2007, 32, 389. |
| [55] | Shen P. S. Anal. Bioanal. Chem. 2018, 410, 2053. |
| [56] | Rykaczewski K.; Landin T.; Walker M. L.; Scott J. H. J.; Varanasi K. K. ACS Nano 2012, 6, 9326. |
| [57] | Stewart P. L. Wiley Interdiscip. Rev.: Nanomed. Nanobiotechnol. 2017, 9, 1417. |
| [58] | Hayles M. F.; De Winter D. A. M. J. Microsc. 2021, 281, 138. |
| [59] | Gong Y. X.; Gu T. H.; Ling L.; Qiu R. L.; Zhang W. X. J. Hazard. Mater. 2022, 436, 129192. |
| [60] | Thompson R. F.; Walker M.; Siebert C. A.; Muench S. P.; Ranson N. A. Methods 2016, 100, 3. |
| [61] | Milne J. L. S.; Borgnia M. J.; Bartesaghi A.; Tran E. E. H.; Earl L. A.; Schauder D. M.; Lengyel J.; Pierson J.; Patwardhan A.; Subramaniam S. FEBS J. 2013, 280, 28. |
| [62] | Zhong S.; Pochan D. J. Polym. Rev. 2010, 50, 287. |
| [63] | Newcomb C. J.; Moyer T. J.; Lee S. S.; Stupp S. I. Curr. Opin. Colloid Interface Sci. 2012, 17, 350. |
| [64] | Danino D.; Gupta R.; Satyavolu J.; Talmon Y. J. Colloid Interface Sci. 2002, 249, 180. |
| [65] | Unwin P. N. T.; Henderson R. J. Mol. Biol. 1975, 94, 425. |
| [66] | Sander B.; Golas M. M.; Stark H. J. Struct. Biol. 2003, 143, 219. |
| [67] | Joyeux L.; Penczek P. A. Ultramicroscopy 2002, 92, 33. |
| [68] | Nogales E. Nat. Methods 2016, 13, 24. |
| [69] | Sigworth F. J. J. Struct. Biol. 1998, 122, 328. |
| [70] | Scheres S. H. W.; Gao H. X.; Valle M.; Herman G. T.; Eggermont P. P. B.; Frank J.; Carazo J. M. Nat. Methods 2007, 4, 27. |
| [71] | Liao M.; Cao E.; Julius D.; Cheng Y. Curr. Opin. Struct. Biol. 2014, 27, 1. |
| [72] | Cheng Y. F. Cell 2015, 161, 450. |
| [73] | Pyle E.; Zanetti G. Biochem. J. 2021, 478, 1827. |
| [74] | Wagner J.; Schaffer M.; Fernandez-Busnadiego R. FEBS Lett. 2017, 591, 2520. |
| [75] | Comolli L. R.; Downing K. H. J. Struct. Biol. 2005, 152, 149. |
| [76] | Bammes B. E.; Jakana J.; Schmid M. F.; Chiu W. J. Struct. Biol. 2010, 169, 331. |
| [77] | Mcewen B. F.; Downing K. H.; Glaeser R. M. Ultramicroscopy 1995, 60, 357. |
| [78] | McMullan G.; Faruqi A. R.; Henderson R. Methods Enzymol. 2016, 579, 1. |
| [79] | McMullan G.; Chen S.; Henderson R.; Faruqi A. R. Ultramicroscopy 2009, 109, 1126. |
| [80] | Lucic V.; Forster F.; Baumeister W. Annu. Rev. Biochem. 2005, 74, 833. |
| [81] | Kramer M.; Rolf C.; Luebke A.; Afchine A.; Spelten N.; Costa A.; Meyer J.; Zoger M.; Smith J.; Herman R. L.; Buchholz B.; Ebert V.; Baumgardner D.; Borrmann S.; Klingebiel M.; Avallone L. Atmos. Chem. Phys. 2016, 16, 3463. |
| [82] | Magee N.; Boaggio K.; Staskiewicz S.; Lynn A.; Zhao X. Y.; Tusay N.; Schuh T.; Bandamede M.; Bancroft L.; Connelly D.; Hurler K.; Miner B.; Khoudary E. Atmos. Chem. Phys. 2021, 21, 7171. |
| [83] | Fiegel J.; Clarke R.; Edwards D. A. Drug Discov. Today 2006, 11, 51. |
| [84] | Yao M. S. J. Aerosol Sci. 2018, 119, 91. |
| [85] | Tellier R.; Li Y. G.; Cowling B. J.; Tang J. W. BMC Infect. Dis. 2019, 19, 101. |
| [86] | Moschovis P. P.; Yonker L. M.; Shah J.; Singh D.; Demokritou P.; Kinane T. B. Pediatr. Pulmonol. 2021, 56, 6. |
| [87] | Tellier R. J. R. Soc., Interface 2009, 6, 783. |
| [88] | Cowling B. J.; Ip D. K. M.; Fang V. J.; Suntarattiwong P.; Olsen S. J.; Levy J.; Uyeki T. M.; Leung G. M.; Peiris J. S. M.; Chotpitayasunondh T.; Nishiura H.; Simmerman J. M. Nat. Commun. 2013, 4, 1935. |
| [89] | Brankston G.; Gitterman L.; Hirji Z.; Lemieux C.; Gardam M. Lancet Infect. Dis. 2007, 7, 758. |
| [90] | Walls A. C.; Park Y. J.; Tortorici M. A.; Wall A.; McGuire A. T.; Veesler D. Cell 2020, 183, 1735. |
| [91] | Zhu Z. Y.; Liang A. X.; Haotian R. L.; Tang S. S.; Liu M.; Xie B. T.; Luo A. Q. Acta Chim. Sinica 2023, 81, 253. (in Chinese) |
| [91] | ( 朱子煜, 梁阿新, 浩天瑞霖, 唐珊珊, 刘淼, 解炳腾, 罗爱芹, 化学学报, 2023, 81, 253.) |
| [92] | Wrapp D.; Wang N. S.; Corbett K. S.; Goldsmith J. A.; Hsieh C. L.; Abiona O.; Graham B. S.; McLellan J. S. Science 2020, 367, 1260. |
| [93] | Xu C.; Wang Y. X.; Liu C. X.; Zhang C.; Han W. Y.; Hong X. Y.; Wang Y. F.; Hong Q.; Wang S. T.; Zhao Q. Y.; Wang Y. L.; Yang Y.; Chen K. J.; Zheng W.; Kong L. L.; Wang F. F.; Zuo Q. Y.; Huang Z.; Cong Y. Sci. Adv. 2021, 7, 5575. |
| [94] | Ito S.; Gorb S. N. J. R. Soc., Interface 2019, 16, 0269. |
| [95] | Tsou C. H.; Cheng P. C.; Tseng C. M.; Yen H. J.; Fu Y. L.; You T. R.; Walden D. B. Plant Reprod. 2015, 28, 47. |
| [96] | Karolyi F.; Gorb S. N.; Krenn H. W. Arthropod-Plant Interact. 2009, 3, 1. |
| [97] | Trotsenko Y. A.; Murrell J. C. Adv. Appl. Microbiol. 2008, 63, 183. |
| [98] | Semrau J. D.; DiSpirito A. A.; Yoon S. FEMS Microbiol. Rev. 2010, 34, 496. |
| [99] | Wang V. C. C.; Maji S.; Chen P. R. Y.; Lee H. K.; Yu S. S. F.; Chan S. I. Chem. Rev. 2017, 117, 8574. |
| [100] | Chang W. H.; Lin H. H.; Tsai I. K.; Huang S. H.; Chung S. C.; Tu I. P.; Yu S. S. F.; Chan S. I. J. Am. Chem. Soc. 2021, 143, 9922. |
| [101] | Yang S. M.; Liu A. R.; Liu J.; Liu Z. L.; Zhang W. X. Acta Chim. Sinica 2022, 80, 1536. (in Chinese) |
| [101] | ( 杨思明, 刘爱荣, 刘静, 刘钊丽, 张伟贤, 化学学报, 2022, 80, 1536.) |
| [102] | Hochella M. F.; Mogk D. W.; Ranville J.; Allen I. C.; Luther G. W.; Marr L. C.; McGrail B. P.; Murayama M.; Qafoku N. P.; Rosso K. M.; Sahai N.; Schroeder P. A.; Vikesland P.; Westerhoff P.; Yang Y. Science 2019, 363, 1414. |
| [103] | Tadesse L. F.; Ho C. S.; Chen D. H.; Arami H.; Banaei N.; Gambhir S. S.; Jeffrey S. S.; Saleh A. A. E.; Dionne J. Nano Lett. 2020, 20, 7655. |
| [104] | Yin L. P.; Zhang M.; Zhang Y. L.; Qiao F. L. Acta Oceanol. Sin. 2018, 37, 69. |
| [105] | Wise C. F.; Wise J. T. F.; Wise S. S.; Thompson W. D.; Wise J. P.; Wise J. P. Aquat. Toxicol. 2014, 152, 335. |
| [106] | DeLeo D. M.; Ruiz-Ramos D. V.; Baums I. B.; Cordes E. E. Deep-Sea Res. 2016, 129, 137. |
| [107] | Alexander F. J.; King C. K.; Reichelt-Brushett A. J.; Harrison P. L. Environ. Toxicol. Chem. 2017, 36, 1563. |
| [108] | Gong H. Y.; Bao M. T.; Pi G. L.; Li Y. M.; Wang A. Q.; Wang Z. N. ACS Sustainable Chem. Eng. 2016, 4, 169. |
| [109] | Tchounwou P. B.; Yedjou C. G.; Patlolla A. K.; Sutton, D. J. Exp. Suppl. 2012, 101, 133. |
| [110] | Ahmad F.; Ashraf N.; Zhou R. B.; Chen J. J.; Liu Y. L.; Zeng X. B.; Zhao F. Z.; Yin D. C. J. Hazard. Mater. 2019, 380, 120906. |
| [111] | Negre M.; Leone P.; Trichet J.; Defarge C.; Boero V.; Gennari M. Geoderma 2004, 121, 1. |
/
| 〈 |
|
〉 |
