RNA-Binding Proteome Analysis and Functional Explorations★
Received date: 2023-07-02
Online published: 2023-08-15
Supported by
National Key Research and Development Programmes of the Ministry of Science and Technology of China(2021YFA1302603)
Post-transcriptional regulations play a critical role in diverse biological processes, and a series of RNA-protein interactions are involved in their underlying mechanism. RNA-binding proteins (RBPs) are key participants and executors in entire life cycle of RNA, affecting the operation of biological processes and the maintenance of cellular homeostasis. The RNA-binding proteome profiling therefore provides crucial information for discovering biological markers and targets of diseases. An array of RBPs capturing methods have been developed in recent years, ranging from profiling binding proteins of specific RNA to unbiased global RBPs identification, and even to exploring the functional aspects of RBPs such as spatial distribution and/or post-translational modifications. This review will focus on tool development for RBP proteomics and functional proteome characterization, and finally discusses bottlenecks and future prospects of this exciting direction of RBP proteomics.
Ruxin Zeng , Peng R. Chen . RNA-Binding Proteome Analysis and Functional Explorations★[J]. Acta Chimica Sinica, 2024 , 82(1) : 53 -61 . DOI: 10.6023/A23070316
| [1] | Licatalosi, D. D.; Darnell, R. B. Nat. Rev. Genet. 2010, 11, 75. |
| [2] | Lukong, K. E.; Chang, K.-W.; Khandjian, E. W.; Richard, S. Trends Genet. 2008, 24, 416. |
| [3] | Chen, M.; Manley, J. L. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2009, 10, 741. |
| [4] | Gruber, A. J.; Zavolan, M. Nat. Rev. Genet. 2019, 20, 599. |
| [5] | Erson-Bensan, A. E. J. Mol. Endocrinol. 2016, 57, F29. |
| [6] | Kurosaki, T.; Popp, M. W.; Maquat, L. E. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2019, 20, 406. |
| [7] | Das, S.; Vera, M.; Gandin, V.; Singer, R. H.; Tutucci, E. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2021, 22, 483. |
| [8] | Calo, E.; Flynn, R. A.; Martin, L.; Spitale, R. C.; Chang, H. Y.; Wysocka, J. Nature 2015, 518, 249. |
| [9] | Chen, X.; Huang, C. Trends Cell Biol. 2023, 33, 625. |
| [10] | Van Nostrand, E. L.; Freese, P.; Pratt, G. A.; Wang, X.; Wei, X.; Xiao, R.; Blue, S. M.; Chen, J.-Y.; Cody, N. A. L.; Dominguez, D.; Olson, S.; Sundararaman, B.; Zhan, L.; Bazile, C.; Bouvrette, L. P. B.; Bergalet, J.; Duff, M. O.; Garcia, K. E.; Gelboin-Burkhart, C.; Hochman, M.; Lambert, N. J.; Li, H.; McGurk, M. P.; Nguyen, T. B.; Palden, T.; Rabano, I.; Sathe, S.; Stanton, R.; Su, A.; Wang, R.; Yee, B. A.; Zhou, B.; Louie, A. L.; Aigner, S.; Fu, X.-D.; Lécuyer, E.; Burge, C. B.; Graveley, B. R.; Yeo, G. W. Nature 2020, 583, 711. |
| [11] | He, S.; Valkov, E.; Cheloufi, S.; Murn, J. Nat. Rev. Genet. 2023, 24, 276. |
| [12] | Jankowsky, E.; Harris, M. E. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2015, 16, 533. |
| [13] | Valverde, R.; Edwards, L.; Regan, L. FEBS J. 2008, 275, 2712. |
| [14] | Font, J.; Mackay, J. P. In Engineered Zinc Finger Proteins: Methods and Protocols, Eds.: Mackay, J. P.; Segal, D. J., Humana Press, Totowa, NJ, 2010; pp. 479-491. |
| [15] | Corley, M.; Burns, M. C.; Yeo, G. W. Mol. Cell 2020, 78, 9. |
| [16] | Wang, X.; Feng, J.; Xue, Y.; Guan, Z.; Zhang, D.; Liu, Z.; Gong, Z.; Wang, Q.; Huang, J.; Tang, C.; Zou, T.; Yin, P. Nature 2016, 534, 575. |
| [17] | Wiedner, H. J.; Giudice, J. Nat. Struct. Mol. Biol. 2021, 28, 465. |
| [18] | Buchan, J. R.; Parker, R. Mol. Cell 2009, 36, 932. |
| [19] | Parker, R.; Sheth, U. Mol. Cell 2007, 25, 635. |
| [20] | Gebauer, F.; Schwarzl, T.; Valcárcel, J.; Hentze, M. W. Nat. Rev. Genet. 2021, 22, 185. |
| [21] | Kim, H. J.; Kim, N. C.; Wang, Y.-D.; Scarborough, E. A.; Moore, J.; Diaz, Z.; MacLea, K. S.; Freibaum, B.; Li, S.; Molliex, A.; Kanagaraj, A. P.; Carter, R.; Boylan, K. B.; Wojtas, A. M.; Rademakers, R.; Pinkus, J. L.; Greenberg, S. A.; Trojanowski, J. Q.; Traynor, B. J.; Smith, B. N.; Topp, S.; Gkazi, A.-S.; Miller, J.; Shaw, C. E.; Kottlors, M.; Kirschner, J.; Pestronk, A.; Li, Y. R.; Ford, A. F.; Gitler, A. D.; Benatar, M.; King, O. D.; Kimonis, V. E.; Ross, E. D.; Weihl, C. C.; Shorter, J.; Taylor, J. P. Nature 2013, 495, 467. |
| [22] | Martinez, F. J.; Pratt, G. A.; Van Nostrand, E. L.; Batra, R.; Huelga, S. C.; Kapeli, K.; Freese, P.; Chun, S. J.; Ling, K.; Gelboin-Burkhart, C.; Fijany, L.; Wang, H. C.; Nussbacher, J. K.; Broski, S. M.; Kim, H. J.; Lardelli, R.; Sundararaman, B.; Donohue, J. P.; Javaherian, A.; Lykke-Andersen, J.; Finkbeiner, S.; Bennett, C. F.; Ares, M.; Burge, C. B.; Taylor, J. P.; Rigo, F.; Yeo, G. W. Neuron 2016, 92, 780. |
| [23] | Lagier-Tourenne, C.; Polymenidou, M.; Cleveland, D. W. Hum. Mol. Genet. 2010, 19, R46. |
| [24] | Orr, H. T.; Chung, M.-Y.; Banfi, S.; Kwiatkowski, T. J.; Servadio, A.; Beaudet, A. L.; McCall, A. E.; Duvick, L. A.; Ranum, L. P. W.; Zoghbi, H. Y. Nat. Genet. 1993, 4, 221. |
| [25] | Banfi, S.; Servadio, A.; Chung, M.-Y.; Kwiatkowski, T. J.; McCall, A. E.; Duvick, L. A.; Shen, Y.; Roth, E. J.; Orr, H. T.; Zoghbi, H. Y. Nat. Genet. 1994, 7, 513. |
| [26] | Burghes, A. H. M.; Beattie, C. E. Nat. Rev. Neurosci. 2009, 10, 597. |
| [27] | Zhu, H.; Liu, J.; Cao, X.-T. Chin. J. Cancer Biother. 2023, 30, 1. (in Chinese) |
| [27] | (朱哈, 刘娟, 曹雪涛, 中国肿瘤生物治疗杂志, 2023, 30, 1.) |
| [28] | Tong, J.; Wang, X.; Liu, Y.; Ren, X.; Wang, A.; Chen, Z.; Yao, J.; Mao, K.; Liu, T.; Meng, F.-L.; Pan, W.; Zou, Q.; Liu, J.; Zhou, Y.; Xia, Q.; Flavell, R. A.; Zhu, S.; Li, H.-B. Sci. Adv. 2021, 7, eabd4742. |
| [29] | Petkau, G.; Mitchell, T. J.; Chakraborty, K.; Bell, S. E.; D'Angeli, V.; Matheson, L.; Turner, D. J.; Saveliev, A.; Gizlenci, O.; Salerno, F.; Katsikis, P. D.; Turner, M. Nat. Commun. 2022, 13, 2274. |
| [30] | Zeng, Q.; Saghafinia, S.; Chryplewicz, A.; Fournier, N.; Christe, L.; Xie, Y.-Q.; Guillot, J.; Yucel, S.; Li, P.; Galván, J. A.; Karamitopoulou, E.; Zlobec, I.; Ataca, D.; Gallean, F.; Zhang, P.; Rodriguez-Calero, J. A.; Rubin, M.; Tichet, M.; Homicsko, K.; Hanahan, D. Science 2022, 378, eabl7207. |
| [31] | Wetzel, R.; So?ll, D. Nucleic Acids Res. 1977, 4, 1681-1694. |
| [32] | Greenberg, J. R. Nucleic Acids Res. 1979, 6, 715. |
| [33] | Brimacombe, R.; Stiege, W.; Kyriatsoulis, A.; Maly, P. In Methods Enzymol. Academic Press, Cambridge, MA, 1988, Vol. 164, pp. 287-309. |
| [34] | Meisenheimer, K. M.; Koch, T. H. Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 1997, 32, 101. |
| [35] | Nechay, M.; Kleiner, R. E. Curr. Opin. Chem. Biol. 2020, 54, 37. |
| [36] | Julio, A. R.; Backus, K. M. Curr. Opin. Chem. Biol. 2021, 62, 13. |
| [37] | Sun, R.-H.; Chen, R.-B. Chin. J. Biotechnol. 2023, 43, 77. (in Chinese) |
| [37] | (孙若航, 陈瑞冰, 中国生物工程杂志, 2023, 43, 77.) |
| [38] | Ramanathan, M.; Porter, D. F.; Khavari, P. A. Nat. Methods 2019, 16, 225. |
| [39] | Zhang, Z.; Liu, T.; Dong, H.; Li, J.; Sun, H.; Qian, X.; Qin, W. Nucleic Acids Res. 2021, 49, e65. |
| [40] | Castello, A.; Fischer, B.; Eichelbaum, K.; Horos, R.; Beckmann, B. M.; Strein, C.; Davey, N. E.; Humphreys, D. T.; Preiss, T.; Steinmetz, L. M.; Krijgsveld, J.; Hentze, M. W. Cell 2012, 149, 1393. |
| [41] | Baltz, A. G.; Munschauer, M.; Schwanh?usser, B.; Vasile, A.; Murakawa, Y.; Schueler, M.; Youngs, N.; Penfold-Brown, D.; Drew, K.; Milek, M.; Wyler, E.; Bonneau, R.; Selbach, M.; Dieterich, C.; Landthaler, M. Mol. Cell 2012, 46, 674. |
| [42] | Perez-Perri, J. I.; Rogell, B.; Schwarzl, T.; Stein, F.; Zhou, Y.; Rettel, M.; Brosig, A.; Hentze, M. W. Nat. Commun. 2018, 9, 4408. |
| [43] | Conrad, T.; Albrecht, A.-S.; de Melo Costa, V. R.; Sauer, S.; Meierhofer, D.; ?rom, U. A. Nat. Commun. 2016, 7, 11212. |
| [44] | Chu, C.; Zhang, Q. C.; da Rocha, S. T.; Flynn, R. A.; Bharadwaj, M.; Calabrese, J. M.; Magnuson, T.; Heard, E.; Chang, H. Y. Cell 2015, 161, 404. |
| [45] | Liu, Y.; Ge, Y.; Zeng, R.; Ngai, W. S.; Fan, X.; Chen, P. R. CCS Chem. 2023, 5, 802. |
| [46] | Ramanathan, M.; Majzoub, K.; Rao, D. S.; Neela, P. H.; Zarnegar, B. J.; Mondal, S.; Roth, J. G.; Gai, H.; Kovalski, J. R.; Siprashvili, Z.; Palmer, T. D.; Carette, J. E.; Khavari, P. A. Nat. Methods 2018, 15, 207. |
| [47] | Yi, W.; Li, J.; Zhu, X.; Wang, X.; Fan, L.; Sun, W.; Liao, L.; Zhang, J.; Li, X.; Ye, J.; Chen, F.; Taipale, J.; Chan, K. M.; Zhang, L.; Yan, J. Nat. Methods 2020, 17, 685. |
| [48] | Han, S.; Zhao, B. S.; Myers, S. A.; Carr, S. A.; He, C.; Ting, A. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. 2020, 117, 22068. |
| [49] | He, C.; Sidoli, S.; Warneford-Thomson, R.; Tatomer, D. C.; Wilusz, J. E.; Garcia, B. A.; Bonasio, R. Mol. Cell 2016, 64, 416. |
| [50] | Bao, X.; Guo, X.; Yin, M.; Tariq, M.; Lai, Y.; Kanwal, S.; Zhou, J.; Li, N.; Lv, Y.; Pulido-Quetglas, C.; Wang, X.; Ji, L.; Khan, M. J.; Zhu, X.; Luo, Z.; Shao, C.; Lim, D.-H.; Liu, X.; Li, N.; Wang, W.; He, M.; Liu, Y.-L.; Ward, C.; Wang, T.; Zhang, G.; Wang, D.; Yang, J.; Chen, Y.; Zhang, C.; Jauch, R.; Yang, Y.-G.; Wang, Y.; Qin, B.; Anko, M.-L.; Hutchins, A. P.; Sun, H.; Wang, H.; Fu, X.-D.; Zhang, B.; Esteban, M. A. Nat. Methods 2018, 15, 213. |
| [51] | Huang, R.; Han, M.; Meng, L.; Chen, X. Proc. Natl. Acad. Sci. 2018, 115, E3879. |
| [52] | Rio, D. C.; Ares, M. Jr.; Hannon, G. J.; Nilsen, T. W. Cold Spring Harb Protoc. 2010, 2010, pdb. prot5439. |
| [53] | Trendel, J.; Schwarzl, T.; Horos, R.; Prakash, A.; Bateman, A.; Hentze, M. W.; Krijgsveld, J. Cell 2019, 176, 391. |
| [54] | Queiroz, R. M. L.; Smith, T.; Villanueva, E.; Marti-Solano, M.; Monti, M.; Pizzinga, M.; Mirea, D.-M.; Ramakrishna, M.; Harvey, R. F.; Dezi, V.; Thomas, G. H.; Willis, A. E.; Lilley, K. S. Nat. Biotechnol. 2019, 37, 169. |
| [55] | Urdaneta, E. C.; Vieira-Vieira, C. H.; Hick, T.; Wessels, H.-H.; Figini, D.; Moschall, R.; Medenbach, J.; Ohler, U.; Granneman, S.; Selbach, M.; Beckmann, B. M. Nat. Commun. 2019, 10, 990. |
| [56] | Luo, H.; Tang, W.; Liu, H.; Zeng, X.; Ngai, W. S. C.; Gao, R.; Li, H.; Li, R.; Zheng, H.; Guo, J.; Qin, F.; Wang, G.; Li, K.; Fan, X.; Zou, P.; Chen, P. R. Angew. Chem., Int. Ed. 2022, 61, e202202008. |
| [57] | Di Mascio, P.; Martinez, G. R.; Miyamoto, S.; Ronsein, G. E.; Medeiros, M. H. G.; Cadet, J. Chem. Rev. 2019, 119, 2043. |
| [58] | Op de Beeck, M.; Madder, A. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 796. |
| [59] | Hentze, M. W.; Castello, A.; Schwarzl, T.; Preiss, T. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2018, 19, 327. |
| [60] | Bono, F.; Ebert, J.; Lorentzen, E.; Conti, E. Cell 2006, 126, 713. |
| [61] | Gerstberger, S.; Hafner, M.; Tuschl, T. Nat. Rev. Genet. 2014, 15, 829. |
| [62] | Brannan, K. W.; Jin, W.; Huelga, S. C.; Banks, C. A. S.; Gilmore, J. M.; Florens, L.; Washburn, M. P.; Van Nostrand, E. L.; Pratt, G. A.; Schwinn, M. K.; Daniels, D. L.; Yeo, G. W. Mol. Cell 2016, 64, 282. |
| [63] | Benoit Bouvrette, L. P.; Wang, X.; Boulais, J.; Kong, J.; Syed, E. U.; Blue, S. M.; Zhan, L.; Olson, S.; Stanton, R.; Wei, X.; Yee, B.; Van Nostrand, E. L.; Fu, X.-D.; Burge, C. B.; Graveley, B. R.; Yeo, G. W.; Lécuyer, E. Nucleic Acids Res. 2023, 51, D1549. |
| [64] | Fazal, F. M.; Han, S.; Parker, K. R.; Kaewsapsak, P.; Xu, J.; Boettiger, A. N.; Chang, H. Y.; Ting, A. Y. Cell 2019, 178, 473. |
| [65] | Backlund, M.; Kulozik, A. E. In The Integrated Stress Response: Methods and Protocols, Eds.: Matěj?, D.; Chao, J. A., Springer US, New York, NY, 2022, pp. 291-304. |
| [66] | Qin, W.; Myers, S. A.; Carey, D. K.; Carr, S. A.; Ting, A. Y. Nat. Commun. 2021, 12, 4980. |
| [67] | Ivanov, P.; Kedersha, N.; Anderson, P. Cold Spring Harbor Perspect. Biol. 2019, 11, a032813. |
| [68] | Sternburg, E. L.; Gruijs da Silva, L. A.; Dormann, D. Trends Biochem. Sci. 2022, 47, 6. |
| [69] | Vance, C.; Rogelj, B.; Hortobágyi, T.; De Vos, K. J.; Nishimura, A. L.; Sreedharan, J.; Hu, X.; Smith, B.; Ruddy, D.; Wright, P.; Ganesalingam, J.; Williams, K. L.; Tripathi, V.; Al-Saraj, S.; Al-Chalabi, A.; Leigh, P. N.; Blair, I. P.; Nicholson, G.; de Belleroche, J.; Gallo, J.-M.; Miller, C. C.; Shaw, C. E. Science 2009, 323, 1208. |
| [70] | Neumann, M.; Rademakers, R.; Roeber, S.; Baker, M.; Kretzschmar, H. A.; Mackenzie, I. R. A. Brain 2009, 132, 2922. |
| [71] | Neumann, M.; Sampathu, D. M.; Kwong, L. K.; Truax, A. C.; Micsenyi, M. C.; Chou, T. T.; Bruce, J.; Schuck, T.; Grossman, M.; Clark, C. M.; McCluskey, L. F.; Miller, B. L.; Masliah, E.; Mackenzie, I. R.; Feldman, H.; Feiden, W.; Kretzschmar, H. A.; Trojanowski, J. Q.; Lee, V. M. Y. Science 2006, 314, 130. |
| [72] | Monahan, Z.; Ryan, V. H.; Janke, A. M.; Burke, K. A.; Rhoads, S. N.; Zerze, G. H.; O'Meally, R.; Dignon, G. L.; Conicella, A. E.; Zheng, W.; Best, R. B.; Cole, R. N.; Mittal, J.; Shewmaker, F.; Fawzi, N. L. EMBO J. 2017, 36, 2951. |
| [73] | Arenas, A.; Chen, J.; Kuang, L.; Barnett, K. R.; Kasarskis, E. J.; Gal, J.; Zhu, H. Hum. Mol. Genet. 2020, 29, 2684. |
| [74] | Zhao, M.-J.; Yao, X.; Wei, P.; Zhao, C.; Cheng, M.; Zhang, D.; Xue, W.; He, W.-T.; Xue, W.; Zuo, X.; Jiang, L.-L.; Luo, Z.; Song, J.; Shu, W.-J.; Yuan, H.-Y.; Liang, Y.; Sun, H.; Zhou, Y.; Zhou, Y.; Zheng, L.; Hu, H.-Y.; Wang, J.; Du, H.-N. EMBO Rep. 2021, 22, e51649. |
| [75] | Duan, Y.; Du, A.; Gu, J.; Duan, G.; Wang, C.; Gui, X.; Ma, Z.; Qian, B.; Deng, X.; Zhang, K.; Sun, L.; Tian, K.; Zhang, Y.; Jiang, H.; Liu, C.; Fang, Y. Cell Res. 2019, 29, 233. |
| [76] | Dressano, K.; Weckwerth, P. R.; Poretsky, E.; Takahashi, Y.; Villarreal, C.; Shen, Z.; Schroeder, J. I.; Briggs, S. P.; Huffaker, A. Nat. Plants 2020, 6, 1008. |
| [77] | England, W. E.; Wang, J.; Chen, S.; Baldi, P.; Flynn, R. A.; Spitale, R. C. Nucleic Acids Res. 2022, 50, 4329. |
| [78] | Bellare, P.; Small, E. C.; Huang, X.; Wohlschlegel, J. A.; Staley, J. P.; Sontheimer, E. J. Nat. Struct. Mol. Biol. 2008, 15, 444. |
| [79] | Dziuba, D.; Hoffmann, J.-E.; Hentze, M. W.; Schultz, C. ChemBioChem 2020, 21, 88. |
| [80] | Weidmann, C. A.; Mustoe, A. M.; Jariwala, P. B.; Calabrese, J. M.; Weeks, K. M. Nat. Biotechnol. 2021, 39, 347. |
/
| 〈 |
|
〉 |
