Studies on Mirror-Image Proteins

doi:10.6023/cjoc201804014

Abstract

Mirror-image proteins are composed of D-amino acids and glycine. They are the enantiomers of the native L-protein counterparts. Currently mirror-image proteins can not be obtained through recombinant technology and therefore, chemical synthesis is the only way to generate mirror-image proteins. As structurally defined and functionally variable chemical materials, mirror-image proteins have potential applications in racemic crystallography, biomimetic catalysis, soft materials, and diagnostics and therapeutic reagents. The chemical synthesis of mirror-image proteins and the advances in racemic X-ray crystallography, mirror-image drug discovery, as well as mirror-image biological systems are surveyed.

Key words: mirror-image protein, protein chemical synthesis, racemic crystallography, mirror-image phage display, mirror-image biosystem

Cite this article

Li Zichen, Zhang Baochang, Zuo Chong, Liu Lei. Studies on Mirror-Image Proteins[J]. Chin. J. Org. Chem., 2018, 38(9): 2412-2419.

Export EndNote|Reference Manager|ProCite|BibTeX|RefWorks

share this article

References

[1] Blackmond, D. G. Philos. Trans. R. Soc., B 2011, 366, 2878.
[2] Wang, Z.; Xu, W.; Liu, L.; Zhu, T. F. Nat. Chem. 2016, 8, 698.
[3] (a) Milton, R. C. D.; Milton, S. C. F.; Kent, S. B. H. Science 1992, 256, 1445.
(b) Pappenheimer, J. R.; Dahl, C. E.; Karnovsky, M. L.; Maggio, J. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1994, 91, 1942.
(c) Pappenheimer, J. R.; Karnovsky, M. L.; Maggio, J. E. J. Pharmacol. Exp. Ther. 1997, 280, 292.
(d) Sadowski, M.; Pankiewicz, J.; Scholtzova, H.; Ripellino, J. A.; Li, Y. S.; Schmidt, S. D.; Mathews, P. M.; Fryer, J. D.; Holtzman, D. M.; Sigurdsson, E. M.; Wisniewski, T. Am. J. Pathol. 2004, 165, 937.
[4] (a) Heck, S. D.; Siok, C. J.; Krapcho, K. J.; Kelbaugh, P. R.; Thadeio, P. F.; Welch, M. J.; Williams, R. D.; Ganong, A. H.; Kelly, M. E.; Lanzetti, A. J.; Gray, W. R.; Phillips, D.; Parks, T. N.; Jackson, H.; Ahlijanian, M. K.; Saccomano, N. A.; Volkmann, R. A. Science 1994, 266, 1065.
(b) Kreil, G. Science 1994, 266, 996.
[5] Merrifield, R. B. J. Am. Chem. Soc. 1963, 85, 2149.
[6] Kent, S. B. Annu. Rev. Biochem. 1988, 57, 957.
[7] Schnolzer, M.; Alewood, P.; Jones, A.; Alewood, D.; Kent, S. B. Int. J. Pept. Protein Res. 1992, 40, 180.
[8] Behrendt, R.; White, P.; Offer, J. J. Pept. Sci. 2016, 22, 4.
[9] Kent, S. B. H. Chem. Soc. Rev. 2009, 38, 338.
[10] Schnolzer, M.; Kent, S. B. Science 1992, 256, 221.
[11] Canne, L. E.; Ferredamare, A. R.; Burley, S. K.; Kent, S. B. H. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 2998.
[12] Dawson, P. E.; Muir, T. W.; Clark-Lewis, I.; Kent, S. B. H. Science 1994, 266, 776.
[13] Lee, C. L.; Li, X. Curr. Opin. Chem. Biol. 2014, 22, 108.
[14] Bode, J. W. Acc. Chem. Res. 2017, 50, 2104.
[15] Zheng, J.-S.; Tang, S.; Huang, Y.-C.; Liu, L. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 2475.
[16] Lee, C. L.; Li, X. Sci. China, Chem. 2016, 59, 1061.
[17] Torbeev, V. Y.; Kent, S. B. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 1667.
[18] Durek, T.; Torbeev, V. Y.; Kent, S. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 4846.
[19] Wang, P.; Dong, S.; Shieh, J. H.; Peguero, E.; Hendrickson, R.; Moore, M. A. S.; Danishefsky, S. J. Science 2013, 342, 1357.
[20] Mandal, K.; Kent, S. B. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 8029.
[21] Mandal, K.; Uppalapati, M.; Ault-Riche, D.; Kenney, J.; Lowitz, J.; Sidhu, S. S.; Kent, S. B. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 14779.
[22] Mende, F.; Seitz, O. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 1232.
[23] Li, H.; Dong, S. Sci. China, Chem. 2017, 60, 201.
[24] He, Q.; Li, J.; Qi, Y.; Wang, Z.; Huang, Y.; Liu, L. Sci. China, Chem. 2017, 60, 621.
[25] Warren, J. D.; Miller, J. S.; Keding, S. J.; Danishefsky, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 6576.
[26] (a) Zheng, J.-S.; Chang, H.-N.; Wang, F.-L.; Liu, L. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 11080.
(b) Melnyk, O.; Agouridas, V. Curr. Opin. Chem. Biol. 2014, 22, 137.
[27] Ingenito, R.; Bianchi, E.; Fattori, D.; Pessi, A. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 11369.
[28] Blanco-Canosa, J. B.; Dawson, P. E. Angew. Chem., Int. Ed. 2008, 47, 6851.
[29] Tofteng, A. P.; Sorensen, K. K.; Conde-Frieboes, K. W.; Hoeg-Jensen, T.; Jensen, K. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 7411.
[30] Fang, G.-M.; Li, Y.-M.; Shen, F.; Huang, Y.-C.; Li, J.-B.; Lin, Y.; Cui, H.-K.; Liu, L. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 7645.
[31] Muir, T. W.; Sondhi, D.; Cole, P. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1998, 95, 6705.
[32] Li, Y. M.; Li, Y. T.; Pan, M.; Kong, X. Q.; Huang, Y. C.; Hong, Z. Y.; Liu, L. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 2198.
[33] Li, Y. M.; Yang, M. Y.; Huang, Y. C.; Li, Y. T.; Chen, P. R.; Liu, L. ACS Chem. Biol. 2012, 7, 1015.
[34] (a) Xu, W.; Jiang, W.; Wang, J.; Yu, L.; Chen, J.; Liu, X.; Liu, L.; Zhu, T. F. Cell Discovery 2017, 3, 17008.
(b) Jiang, W.; Zhang, B.; Fan, C.; Wang, M.; Wang, J.; Deng, Q.; Liu, X.; Chen, J.; Zheng, J.; Liu, L.; Zhu, T. F. Cell Discovery 2017, 3, 17037.
[35] (a) Pentelute, B. L.; Gates, Z. P.; Tereshko, V.; Dashnau, J. L.; Vanderkooi, J. M.; Kossiakoff, A. A.; Kent, S. B. H. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 9695.
(b) Yeates, T. O.; Kent, S. B. H. Annu. Rev. Biophys. 2012, 41, 41.
[36] Mortenson, D. E.; Satyshur, K. A.; Guzei, I. A.; Forest, K. T.; Gellman, S. H. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 2473.
[37] Zawadzke, L. E.; Berg, J. M. Proteins:Struct., Funct., Genet. 1993, 16, 301.
[38] Wukovitz, S. W.; Yeates, T. O. Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 1062.
[39] Mandal, K.; Pentelute, B. L.; Tereshko, V.; Kossiakoff, A. A.; Kent, S. B. H. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 1362.
[40] Pentelute, B. L.; Mandal, K.; Gates, Z. P.; Sawaya, M. R.; Yeates, T. O.; Kent, S. B. H. Chem. Commun. 2010, 46, 8174.
[41] Banigan, J. R.; Mandal, K.; Sawaya, M. R.; Thammavongsa, V.; Hendrickx, A. P. A.; Schneewind, O.; Yeates, T. O.; Kent, S. B. H. Protein Sci. 2010, 19, 1840.
[42] Mandal, K.; Pentelute, B. L.; Tereshko, V.; Thammavongsa, V.; Schneewind, O.; Kossiakoff, A. A.; Kent, S. B. H. Protein Sci. 2009, 18, 1146.
[43] Avital-Shmilovici, M.; Mandal, K.; Gates, Z. P.; Phillips, N. B.; Weiss, M. A.; Kent, S. B. H. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 3173.
[44] Yan, B.; Ye, L.; Xu, W.; Liu, L. Bioorg. Med. Chem. 2017, 25, 4953.
[45] Pan, M.; Gao, S.; Zheng, Y.; Tan, X.; Lan, H.; Tan, X.; Sun, D.; Lu, L.; Wang, T.; Zheng, Q.; Huang, Y.; Wang, J.; Liu, L. J. Am. Chem. Soc. 2016, 138, 7429.
[46] Okamoto, R.; Mandal, K.; Sawaya, M. R.; Kajihara, Y.; Yeates, T. O.; Kent, S. B. H. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 5194.
[47] Gao, S.; Pan, M.; Zheng, Y.; Huang, Y.; Zheng, Q.; Sun, D.; Lu, L.; Tan, X.; Tan, X.; Lan, H.; Wang, J.; Wang, T.; Wang, J.; Liu, L. J. Am. Chem. Soc. 2016, 138, 14497.
[48] Zhao, L.; Lu, W. Curr. Opin. Chem. Biol. 2014, 22, 56.
[49] Dintzis, H. M.; Symer, D. E.; Dintzis, R. Z.; Zawadzke, L. E.; Berg, J. M. Proteins:Struct., Funct., Genet. 1993, 16, 306.
[50] Sun, N.; Funke, S. A.; Willbold, D. J. Biotechnol. 2012, 161, 121.
[51] Devlin, J. J.; Panganiban, L. C.; Devlin, P. E. Science 1990, 249, 404
[52] Schumacher, T. N. M.; Mayr, L. M.; Minor, D. L.; Milhollen, M. A.; Burgess, M. W.; Kim, P. S. Science 1996, 271, 1854.
[53] (a) Liu, M.; Li, C.; Pazgier, M.; Li, C.; Mao, Y.; Lv, Y.; Gu, B.; Wei, G.; Yuan, W.; Zhan, C.; Lu, W.-Y.; Lu, W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 14321.
(b) Liu, M.; Pazgier, M.; Li, C.; Yuan, W.; Li, C.; Lu, W. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 3649.
[54] (a) Welch, B. D.; VanDemark, A. P.; Heroux, A.; Hill, C. P.; Kay, M. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 16828.
(b) Welch, B. D.; Francis, J. N.; Redman, J. S.; Paul, S.; Weinstock, M. T.; Reeves, J. D.; Lie, Y. S.; Whitby, F. G.; Eckert, D. M.; Hill, C. P.; Root, M. J.; Kay, M. S. J. Virol. 2010, 84, 11235.
[55] Mueller-Schiffmann, A.; Maerz-Berberich, J.; Andreyeva, A.; Roenicke, R.; Bartnik, D.; Brener, O.; Kutzsche, J.; Horn, A. H. C.; Hellmert, M.; Polkowska, J.; Gottmann, K.; Reymann, K. G.; Funke, S. A.; Nagel-Steger, L.; Moriscot, C.; Schoehn, G.; Sticht, H.; Willbold, D.; Schrader, T.; Korth, C. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 8743.
[56] Chang, H. N.; Liu, B. Y.; Qi, Y. K.; Zhou, Y.; Chen, Y. P.; Pan, K. M.; Li, W. W.; Zhou, X. M.; Ma, W. W.; Fu, C. Y.; Qi, Y. M.; Liu, L.; Gao, Y. F. Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54, 11760.
[57] Muller, S.; Benkirane, N.; Guichard, G.; Van Regenmortel, M. H.; Brown, F. Expert Opin. Invest. Drugs 1998, 7, 1429.
[58] Martins, R.; Lithgow, G. J.; Link, W. Aging Cell 2016, 15, 196.
[59] Baar, M. P.; Brandt, R. M. C.; Putavet, D. A.; Klein, J. D. D.; Derks, K. W. J.; Bourgeois, B. R. M.; Stryeck, S.; Rijksen, Y.; van Willigenburg, H.; Feijtel, D. A.; van der Pluijm, I.; Essers, J.; van Cappellen, W. A.; van Ijcken, W. F.; Houtsmuller, A. B.; Pothof, J.; de Bruin, R. W. F.; Madl, T.; Hoeijmakers, J. H. J.; Campisi, J.; de Keizer, P. L. J. Cell 2017, 169, 132.
[60] Weinstock, M. T.; Jacobsen, M. T.; Kay, M. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 11679.
[61] (a) Kondepudi, D. K.; Kaufman, R. J.; Singh, N. Science 1990, 250, 975.
(b) Cordova, A.; Engqvist, M.; Ibrahem, I.; Casas, J.; Sunden, H. Chem. Commun. 2005, 2047.
(c) Islas, J. R.; Lavabre, D.; Grevy, J. M.; Lamoneda, R. H.; Cabrera, H. R.; Micheau, J. C.; Buhse, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 13743.
(d) Glavin, D. P.; Dworkin, J. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 5487.
[62] Pech, A.; Achenbach, J.; Jahnz, M.; Schulzchen, S.; Jarosch, F.; Bordusa, F.; Klussmann, S. Nucleic Acids Res. 2017, 45, 3997.
[63] Wei, X.; Zhan, C.; Shen, Q.; Fu, W.; Xie, C.; Gao, J.; Peng, C.; Zheng, P.; Lu, W. Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54, 3023.
[64] Wei, X.; Zhan, C.; Chen, X.; Hou, J.; Xie, C.; Lu, W. Mol. Pharm. 2014, 11, 3261.
[65] Prades, R.; Oller-Salvia, B.; Schwarzmaier, S. M.; Selva, J.; Moros, M.; Balbi, M.; Grazu, V.; de La Fuente, J. M.; Egea, G.; Plesnila, N.; Teixido, M.; Giralt, E. Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54, 3967.
[66] Xie, Z.; Shen, Q.; Xie, C.; Lu, W.; Peng, C.; Wei, X.; Li, X.; Su, B.; Gao, C.; Liu, M. Cancer Lett. 2015, 369, 144.
[67] Wang, J.; Lei, Y.; Xie, C.; Lu, W.; Wagner, E.; Xie, Z.; Gao, J.; Zhang, X.; Yan, Z.; Liu, M. Bioconjugate Chem. 2014, 25, 414.
[68] Ren, Y.; Zhan, C.; Gao, J.; Zhang, M.; Wei, X.; Ying, M.; Liu, Z.; Lu, W. Mol. Pharm. 2018, 15, 592.
[69] Chen, X.; Fan, Z.; Chen, Y.; Fang, X.; Sha, X. PloS One 2013, 8, e80390.
[70] Li, Z.; Xie, J.; Peng, S.; Liu, S.; Wang, Y.; Lu, W.; Shen, J.; Li, C. Bioconjugate Chem. 2017, 28, 216.
[71] Huang, L.; Xie, J.; Bi, Q.; Li, Z.; Liu, S.; Shen, Q.; Li, C. Mol. Pharm. 2017, 14, 1742.
[72] Mao, J.; Ran, D.; Xie, C.; Shen, Q.; Wang, S.; Lu, W. ACS Appl. Mater. Interfaces 2017, 9, 24462.
[73] Su, T.; Long, Y.; Deng, C.; Feng, L.; Zhang, X.; Chen, Z.; Li, C. Int. J. Pharm. 2014, 476, 241.
[74] Zhang, Y.; Zhai, M.; Chen, Z.; Han, X.; Yu, F.; Li, Z.; Xie, X.; Han, C.; Yu, L.; Yang, Y.; Mei, X. Drug Delivery 2017, 24, 1045.
[75] Uppalapati, M.; Lee, D. J.; Mandal, K.; Li, H.; Miranda, L. P.; Lowitz, J.; Kenney, J.; Adams, J. J.; Ault-Riche, D.; Kent, S. B.; Sidhu, S. S. ACS Chem. Biol. 2016, 11, 1058.
[76] Noguchi, T.; Oishi, S.; Honda, K.; Kondoh, Y.; Saito, T.; Ohno, H.; Osada, H.; Fujii, N. Chem. Commun. 2016, 52, 7653.
[77] Eckert, D. M.; Malashkevich, V. N.; Hong, L. H.; Carr, P. A.; Kim, P. S. Cell 1999, 99, 103.
[78] (a) Bartnik, D.; Funke, S. A.; Andrei-Selmer, L. C.; Bacher, M.; Dodel, R.; Willbold, D. Rejuvenation Res. 2010, 13, 202.
(b) Liu, H.; Funke, S. A.; Willbold, D. Rejuvenation Res. 2010, 13, 210.
[79] Gulyas, B.; Spenger, C.; Beliczai, Z.; Gulya, K.; Kasa, P.; Jahan, M.; Jia, Z.; Weber, U.; Pfeifer, A.; Muhs, A.; Willbold, D.; Halldin, C. Neurochem. Int. 2012, 60, 153.
[80] Jahan, M.; Nag, S.; Krasikova, R.; Weber, U.; Muhs, A.; Pfeifer, A.; Spenger, C.; Willbold, D.; Gulyas, B.; Halldin, C. Nucl. Med. Biol. 2012, 39, 315.
[81] Funke, S. A.; van Groen, T.; Kadish, I.; Bartnik, D.; Nagel-Steger, L.; Brener, O.; Sehl, T.; Batra-Safferling, R.; Moriscot, C.; Schoehn, G.; Horn, A. H. C.; Mueller-Schiffmann, A.; Korth, C.; Sticht, H.; Willbold, D. ACS Chem. Neurosci. 2010, 1, 639.
[82] Sakamoto, K.; Otake, K.; Umemoto, T. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2017, 27, 826.
[83] Kuang, Y.; Miki, K.; Parr, C. J. C.; Hayashi, K.; Takei, I.; Li, J.; Iwasaki, M.; Nakagawa, M.; Yoshida, Y.; Saito, H. Cell Chem. Biol. 2017, 24, 685.
[84] Maximova, K.; Venken, T.; Reuter, N.; Trylska, J. Biochim. Biophys. Acta 2018, 1860, 458.
[85] Noguchi, T.; Ishiba, H.; Honda, K.; Kondoh, Y.; Osada, H.; Ohno, H.; Fujii, N.; Oishi, S. Bioconjugate Chem. 2017, 28, 609.
[86] Levinson, A. M.; McGee, J. H.; Roberts, A. G.; Creech, G. S.; Wang, T.; Peterson, M. T.; Hendrickson, R. C.; Verdine, G. L.; Danishefsky, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 7632.
[87] (a) Li, Y.; Lei, Y.; Wagner, E.; Xie, C.; Lu, W.; Zhu, J.; Shen, J.; Wang, J.; Liu, M. Bioconjugate Chem. 2013, 24, 133.
(b) Li, X.; Xie, Z.; Xie, C.; Lu, W.; Gao, C.; Ren, H.; Ying, M.; Wei, X.; Gao, J.; Su, B.; Ren, Y.; Liu, M. Bioconjugate Chem. 2015, 26, 1494.

镜像手性蛋白质研究进展