微生物和含铁矿物之间的电子交换

doi:10.6023/A17010021

摘要/Abstract

含铁矿物常见于土壤中和地表下.在那里，它们以多种形式支撑微生物的生长和代谢，如作为微生物厌氧呼吸的电子受体、微生物自养生长的电子供体和能量来源、微生物细胞之间的电子导体和电子储存介质.微生物细胞膜套的物理化学性质决定其既不具有矿物渗透性，也不具备导电性.因此，微生物需要进化出特定的机制同胞外矿物交换电子（即胞外电子传导）.微生物胞外电子传导与常见的，用于有氧呼吸的微生物细胞电子传递链有着诸多本质区别.本文中，我们概述了微生物与胞外含铁矿物之间电子传导的分子机理，以及相关的微生物在生物修复污染物、生产新型纳米材料、生物采矿和生物能源中的应用.

关键词: 胞外电子传导, 微生物, 矿物, 铁, 机制

Iron-bearing minerals are widespread in soil and subsurface environment where they support microbial growth and metabolisms by serving as the terminal electron acceptors for microbial anaerobic respiration; the electron donors and energy sources for microbial autotrophic growth; the conductors for mediating electron transfer between microbial cells and the electron storage materials. Because microbial cell envelope is neither permeable to iron-bearing minerals nor electrical conductive, microorganisms have evolved capabilities to exchange electrons between the microbial cytoplasmic membrane and the minerals external to the microbial cells (i.e., microbial extracellular electron transfer). Microbial extracellular electron transfer differs fundamentally from the microbial electron transport chain for aerobic respiration. In this review, we discussed the molecular underpinnings of microbial extracellular electron transfer with iron-bearing minerals and applications of the related microorganisms in remediation of environmental contaminants, production of novel nano-materials, biomining and bioenergy production.

Key words: extracellular electron transfer, microorganism, mineral, iron, mechanism

引用此文

邱轩, 石良. 微生物和含铁矿物之间的电子交换[J]. 化学学报, 2017, 75(6): 583-593.

Qiu Xuan, Shi Liang. Electrical Interplay between Microorganisms and Iron-bearing Minerals[J]. Acta Chim. Sinica, 2017, 75(6): 583-593.

导出引用 EndNote|Reference Manager|ProCite|BibTeX|RefWorks

分享此文

参考文献

[1] Shi, L.; Dong, H.; Reguera, G.; Beyenal, H.; Lu, A.; Liu, J.; Yu, H. Q.; Fredrickson, J. K. Nat. Rev. Microbiol. 2016, 14, 10.
[2] Lovley, D. R.; Stolz, J. F.; Nord, G. L.; Phillips, E. J. P. Nature 1987, 330, 19.
[3] Lovley, D. R.; Phillips, E. J. Appl. Environ. Microbiol. 1988, 54, 6.
[4] Myers, C. R.; Nealson, K. H. Science 1988, 240, 4857.
[5] Lovley, D. R.; Phillips, E. J.; Lonergan, D. J. Appl. Environ. Microbiol. 1989, 55, 3.
[6] Emerson, D.; Moyer, C. Appl. Environ. Microbiol. 1997, 63, 12.
[7] Jiao, Y.; Kappler, A.; Croal, L. R.; Newman, D. K. Appl. Environ. Microbiol. 2005, 71, 8.
[8] Shelobolina, E.; Xu, H.; Konishi, H.; Kukkadapu, R.; Wu, T.; Blothe, M.; Roden, E. Appl. Environ. Microbiol. 2012, 78, 16.
[9] Kato, S.; Hashimoto, K.; Watanabe, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 25.
[10] Byrne, J. M.; Klueglein, N.; Pearce, C.; Rosso, K. M.; Appel, E.; Kappler, A. Science 2015, 347, 6229.
[11] Zhao, L.; Dong, H.; Kukkadapu, R. K.; Zeng, Q.; Edelmann, R. E.; Pentrak, M.; Agrawal, A. Environ. Sci. Technol. 2015, 49, 9.
[12] Albers, S. V.; Meyer, B. H. Nat. Rev. Microbiol. 2011, 9, 6.
[13] Shi, L.; Squier, T. C.; Zachara, J. M.; Fredrickson, J. K. Mol. Microbiol. 2007, 65, 1.
[14] Melton, E. D.; Swanner, E. D.; Behrens, S.; Schmidt, C.; Kappler, A. Nat. Rev. Microbiol. 2014, 12, 12.
[15] Shi, L.; Tien, M.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Rosso, K. M. In Redox Proteins in Supercomplexes and Signalosomes, Eds.:Louro, R.; Diaz-Moreno, I., 2016, CRC Press, Baca, Taton, FL USA, pp. 187~216.
[16] Liu, Y.; Wang, Z.; Liu, J.; Levar, C.; Edwards, M. J.; Babauta, J. T.; Kennedy, D. W.; Shi, Z.; Beyenal, H.; Bond, D. R.; Clarke, T. A.; Butt, J. N.; Richardson, D. J.; Rosso, K. M.; Zachara, J. M.; Fredrickson, J. K.; Shi, L. Environ. Microbiol. Rep. 2014, 6, 6.
[17] Bird, L. J.; Bonnefoy, V.; Newman, D. K. Trends Microbiol. 2011, 19, 7.
[18] Liu, J.; Wang, Z.; Belchik, S. M.; Edwards, M. J.; Liu, C.; Kennedy, D. W.; Merkley, E. D.; Lipton, M. S.; Butt, J. N.; Richardson, D. J.; Zachara, J. M.; Fredrickson, J. K.; Rosso, K. M.; Shi, L. Front. Microbiol. 2012, 3, 37.
[19] Lovley, D. R. ISME. J. 2017, 11, 2.
[20] Beliaev, A. S.; Saffarini, D. A. J. Bacteriol. 1998, 180, 23.
[21] Beliaev, A. S.; Saffarini, D. A.; McLaughlin, J. L.; Hunnicutt, D. Mol. Microbiol. 2001, 39, 3.
[22] Myers, J. M.; Myers, C. R. J. Bacteriol. 2000, 182, 1.
[23] Myers, C. R.; Myers, J. M. Appl. Environ. Microbiol. 2002, 68, 11.
[24] Coursolle, D.; Gralnick, J. A. Mol. Microbiol. 2010, 77, 4.
[25] Sturm, G.; Richter, K.; Doetsch, A.; Heide, H.; Louro, R. O.; Gescher, J. ISME. J. 2015, 9, 8.
[26] McMillan, D. G.; Marritt, S. J.; Butt, J. N.; Jeuken, L. J. J. Biol. Chem. 2012, 287, 17.
[27] McMillan, D. G.; Marritt, S. J.; Firer-Sherwood, M. A.; Shi, L.; Richardson, D. J.; Evans, S. D.; Elliott, S. J.; Butt, J. N.; Jeuken, L. J. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 28.
[28] Marritt, S. J.; Lowe, T. G.; Bye, J.; McMillan, D. G.; Shi, L.; Fredrickson, J.; Zachara, J.; Richardson, D. J.; Cheesman, M. R.; Jeuken, L. J.; Butt, J. N. Biochem. J. 2012, 444, 3.
[29] Marritt, S. J.; McMillan, D. G.; Shi, L.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Richardson, D. J.; Jeuken, L. J.; Butt, J. N. Biochem. Soc. Trans. 2012, 40, 6.
[30] Firer-Sherwood, M. A.; Bewley, K. D.; Mock, J. Y.; Elliott, S. J. Metallomics 2011, 3, 4.
[31] Alves, M. N.; Neto, S. E.; Alves, A. S.; Fonseca, B. M.; Carrelo, A.; Pacheco, I.; Paquete, C. M.; Soares, C. M.; Louro, R. O. Front. Microbiol. 2015, 6, 665.
[32] Fonseca, B. M.; Paquete, C. M.; Neto, S. E.; Pacheco, I.; Soares, C. M.; Louro, R. O. Biochem. J. 2013, 449, 1.
[33] Ross, D. E.; Ruebush, S. S.; Brantley, S. L.; Hartshorne, R. S.; Clarke, T. A.; Richardson, D. J.; Tien, M. Appl. Environ. Microbiol. 2007, 73, 18.
[34] Hartshorne, R. S.; Reardon, C. L.; Ross, D.; Nuester, J.; Clarke, T. A.; Gates, A. J.; Mills, P. C.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Shi, L.; Beliaev, A. S.; Marshall, M. J.; Tien, M.; Brantley, S.; Butt, J. N.; Richardson, D. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 52.
[35] White, G. F.; Shi, Z.; Shi, L.; Dohnalkova, A. C.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Butt, J. N.; Richardson, D. J.; Clarke, T. A. Biochem. Soc. Trans. 2012, 40, 6.
[36] White, G. F.; Shi, Z.; Shi, L.; Wang, Z.; Dohnalkova, A. C.; Marshall, M. J.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Butt, J. N.; Richardson, D. J.; Clarke, T. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 16.
[37] Richardson, D. J.; Butt, J. N.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Shi, L.; Edwards, M. J.; White, G.; Baiden, N.; Gates, A. J.; Marritt, S. J.; Clarke, T. A. Mol. Microbiol. 2012, 85, 2.
[38] Shi, L.; Chen, B.; Wang, Z.; Elias, D. A.; Mayer, M. U.; Gorby, Y. A.; Ni, S.; Lower, B. H.; Kennedy, D. W.; Wunschel, D. S.; Mottaz, H. M.; Marshall, M. J.; Hill, E. A.; Beliaev, A. S.; Zachara, J. M.; Fredrickson, J. K.; Squier, T. C. J. Bacteriol. 2006, 188, 13.
[39] Shi, L.; Deng, S.; Marshall, M. J.; Wang, Z.; Kennedy, D. W.; Dohnalkova, A. C.; Mottaz, H. M.; Hill, E. A.; Gorby, Y. A.; Beliaev, A. S.; Richardson, D. J.; Zachara, J. M.; Fredrickson, J. K. J.Bacteriol. 2008, 190, 15.
[40] Lower, B. H.; Lins, R. D.; Oestreicher, Z.; Straatsma, T. P.; Hochella, M. F., Jr.; Shi, L.; Lower, S. K. Environ.Sci. Technol. 2008, 42, 10.
[41] Lower, B. H.; Shi, L.; Yongsunthon, R.; Droubay, T. C.; McCready, D. E.; Lower, S. K. J. Bacteriol. 2007, 189, 13.
[42] Lower, B. H.; Yongsunthon, R.; Shi, L.; Wildling, L.; Gruber, H. J.; Wigginton, N. S.; Reardon, C. L.; Pinchuk, G. E.; Droubay, T. C.; Boily, J. F.; Lower, S. K. Appl. Environ.Microbiol. 2009, 75, 9.
[43] Lower, S. K.; Hochella, M. F., Jr.; Beveridge, T. J. Science 2001, 292, 5520.
[44] Xiong, Y.; Shi, L.; Chen, B.; Mayer, M. U.; Lower, B. H.; Londer, Y.; Bose, S.; Hochella, M. F.; Fredrickson, J. K.; Squier, T. C. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 43.
[45] Zhang, H.; Tang, X.; Munske, G. R.; Tolic, N.; Anderson, G. A.; Bruce, J. E. Mol. Cell. Proteomic. 2009, 8, 3.
[46] Zhang, H.; Tang, X.; Munske, G. R.; Zakharova, N.; Yang, L.; Zheng, C.; Wolff, M. A.; Tolic, N.; Anderson, G. A.; Shi, L.; Marshall, M. J.; Fredrickson, J. K.; Bruce, J. E. J. Proteome. Res. 2008, 7, 4.
[47] Meitl, L. A.; Eggleston, C. M.; Colberg, P. J. S.; Khare, N.; Reardon, C. L.; Shi, L. Geochim. Cosmochim. Acta 2009, 73, 2009.
[48] Johs, A.; Shi, L.; Droubay, T.; Ankner, J. F.; Liang, L. Biophys. J. 2010, 98, 12.
[49] Leys, D.; Meyer, T. E.; Tsapin, A. S.; Nealson, K. H.; Cusanovich, M. A.; Van Beeumen, J. J. J. Biol. Chem. 2002, 277, 38.
[50] Leys, D.; Tsapin, A. S.; Nealson, K. H.; Meyer, T. E.; Cusanovich, M. A.; Van Beeumen, J. J. Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 12.
[51] Edwards, M. J.; Baiden, N. A.; Johs, A.; Tomanicek, S. J.; Liang, L.; Shi, L.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Gates, A. J.; Butt, J. N.; Richardson, D. J.; Clarke, T. A. FEBS. Lett. 2014, 588, 10.
[52] Edwards, M. J.; White, G. F.; Norman, M.; Tome-Fernandez, A.; Ainsworth, E.; Shi, L.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Butler, J. E.; Richardson, D. J.; Clarke, T. A. Sci. Rep. 2015, 5.
[53] Clarke, T. A.; Edwards, M. J.; Gates, A. J.; Hall, A.; White, G. F.; Bradley, J.; Reardon, C. L.; Shi, L.; Beliaev, A. S.; Marshall, M. J.; Wang, Z.; Watmough, N. J.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Butt, J. N.; Richardson, D. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 23.
[54] Edwards, M. J.; Hall, A.; Shi, L.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Butt, J. N.; Richardson, D. J.; Clarke, T. A. Structure 2012, 20, 7.
[55] Shi, L.; Belchik, S. M.; Wang, Z.; Kennedy, D. W.; Dohnalkova, A. C.; Marshall, M. J.; Zachara, J. M.; Fredrickson, J. K. Appl. Environ. Microbiol. 2011, 77, 15.
[56] Breuer, M.; Zarzycki, P.; Blumberger, J.; Rosso, K. M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 24.
[57] Breuer, M.; Zarzycki, P.; Shi, L.; Clarke, T. A.; Edwards, M. J.; Butt, J. N.; Richardson, D. J.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Blumberger, J.; Rosso, K. M. Biochem. Soc. Trans. 2012, 40, 6.
[58] Breuer, M.; Rosso, K. M.; Blumberger, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 2.
[59] Gorby, Y. A.; Yanina, S.; McLean, J. S.; Rosso, K. M.; Moyles, D.; Dohnalkova, A.; Beveridge, T. J.; Chang, I. S.; Kim, B. H.; Kim, K. S.; Culley, D. E.; Reed, S. B.; Romine, M. F.; Saffarini, D. A.; Hill, E. A.; Shi, L.; Elias, D. A.; Kennedy, D. W.; Pinchuk, G.; Watanabe, K.; Ishii, S.; Logan, B.; Nealson, K. H.; Fredrickson, J. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 30.
[60] Pirbadian, S.; Barchinger, S. E.; Leung, K. M.; Byun, H. S.; Jangir, Y.; Bouhenni, R. A.; Reed, S.; Romine, M.; Saffarini, D.; Shi, L.; Gorby, Y. A.; Golbeck, J. H.; El-Naggar, M. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 35.
[61] Pirbadian, S.; El-Naggar, M. Y. Phys. Chem. Chem. Phys. 2012, 14, 40.
[62] El-Naggar, M. Y.; Gorby, Y. A.; Xia, W.; Nealson, K. H. Biophys. J. 2008, 95, 1.
[63] El-Naggar, M. Y.; Wanger, G.; Leung, K. M.; Yuzvinsky, T. D.; Southam, G.; Yang, J.; Lau, W. M.; Nealson, K. H.; Gorby, Y. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 42.
[64] Marsili, E.; Baron, D. B.; Shikhare, I. D.; Coursolle, D.; Gralnick, J. A.; Bond, D. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 10.
[65] von Canstein, H.; Ogawa, J.; Shimizu, S.; Lloyd, J. R. Appl. Environ. Microbiol. 2008, 74, 3.
[66] Coursolle, D.; Baron, D. B.; Bond, D. R.; Gralnick, J. A. J. Bacteriol. 2010, 192, 2.
[67] Kotloski, N. J.; Gralnick, J. A. MBio. 2013, 4, 1.
[68] Shi, Z.; Zachara, J.; Wang, Z.; Shi, L.; Fredrickson, J. Geochim. Cosmochim. Acta 2013, 121, 139.
[69] Shi, Z.; Zachara, J. M.; Shi, L.; Wang, Z.; Moore, D. A.; Kennedy, D. W.; Fredrickson, J. K. Environ. Sci. Technol. 2012, 46, 21.
[70] Okamoto, A.; Hashimoto, K.; Nealson, K. H.; Nakamura, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 19.
[71] Okamoto, A.; Kalathil, S.; Deng, X.; Hashimoto, K.; Nakamura, R.; Nealson, K. H. Sci. Rep. 2014, 4, 5628.
[72] Wang, Z.; Shi, Z.; Shi, L.; White, G. F.; Richardson, D. J.; Clarke, T. A.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M. Geochim. Cosmochim. Acta 2015, 163, 15.
[73] Jiao, Y.; Newman, D. K. J. Bacteriol. 2007, 189, 5.
[74] Fredrickson, J. K.; Romine, M. F.; Beliaev, A. S.; Auchtung, J. M.; Driscoll, M. E.; Gardner, T. S.; Nealson, K. H.; Osterman, A. L.; Pinchuk, G.; Reed, J. L.; Rodionov, D. A.; Rodrigues, J. L.; Saffarini, D. A.; Serres, M. H.; Spormann, A. M.; Zhulin, I. B.; Tiedje, J. M. Nat. Rev. Microbiol. 2008, 6, 8.
[75] Shi, L.; Rosso, K. M.; Zachara, J. M.; Fredrickson, J. K. Biochem. Soc. Trans. 2012, 40, 6.
[76] Emerson, D.; Field, E. K.; Chertkov, O.; Davenport, K. W.; Goodwin, L.; Munk, C.; Nolan, M.; Woyke, T. Front. Microbiol. 2013, 4, 254.
[77] Levar, C. E.; Chan, C. H.; Mehta-Kolte, M. G.; Bond, D. R. MBio 2014, 5, 6.
[78] Zacharoff, L.; Chan, C. H.; Bond, D. R. Bioelectrochemistry 2016, 107, 7.
[79] Lloyd, J. R.; Leang, C.; Hodges Myerson, A. L.; Coppi, M. V.; Cuifo, S.; Methe, B.; Sandler, S. J.; Lovley, D. R. Biochem. J. 2003, 369, 1.
[80] Morgado, L.; Bruix, M.; Pessanha, M.; Londer, Y. Y.; Salgueiro, C. A. Biophys. J. 2010, 99, 1.
[81] Leang, C.; Coppi, M. V.; Lovley, D. R. J. Bacteriol. 2003, 185, 7.
[82] Qian, X.; Reguera, G.; Mester, T.; Lovley, D. R. FEMS Microbiol. Lett. 2007, 277, 1.
[83] Liu, Y.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Shi, L. Front. Microbiol. 2015, 6, 1075.
[84] Cologgi, D. L.; Lampa-Pastirk, S.; Speers, A. M.; Kelly, S. D.; Reguera, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 37.
[85] Shi, L.; Fredrickson, J.; Zachara, J. Front. Microbiol. 2014, 5, 657.
[86] Ha, P. T.; Lindemann, S. R.; Shi, L.; Dohnalkova, A. C.; Fredrickson, J. K.; Madigan, M. T.; Beyenal, H. Nat. Commun. 2017, 8, 13924.
[87] Bose, A.; Gardel, E. J.; Vidoudez, C.; Parra, E. A.; Girguis, P. R. Nat. Commun. 2014, 5, 3391.
[88] Bird, L. J.; Saraiva, I. H.; Park, S.; Calcada, E. O.; Salgueiro, C. A.; Nitschke, W.; Louro, R. O.; Newman, D. K. J. Bacteriol. 2014, 196, 4.
[89] Liu, J.; Pearce, C. I.; Liu, C.; Wang, Z.; Shi, L.; Arenholz, E.; Rosso, K. M. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 24.
[90] Beckwith, C.; Edwards, M. J.; Lawes, M.; Shi, L.; Butt, J. N.; Richardson, D. J.; Clarke, T. A. Front. Microbiol. 2015, 6, 332.
[91] Ross, D. E.; Flynn, J. M.; Baron, D. B.; Gralnick, J. A.; Bond, D. R. PLoS One 2011, 6, 2.
[92] Wegener, G.; Krukenberg, V.; Riedel, D.; Tegetmeyer, H. E.; Boetius, A. Nature 2015, 526, 7574.
[93] Ilbert, M.; Bonnefoy, V. Biochim. Biophys. Acta 2013, 1827, 2.
[94] Singer, E.; Emerson, D.; Webb, E. A.; Barco, R. A.; Kuenen, J. G.; Nelson, W. C.; Chan, C. S.; Comolli, L. R.; Ferriera, S.; Johnson, J.; Heidelberg, J. F.; Edwards, K. J. PLoS One 2011, 6, 9.
[95] Wang, Z.; Leary, D. H.; Malanoski, A. P.; Li, R. W.; Hervey, W. J. t.; Eddie, B. J.; Tender, G. S.; Yanosky, S. G.; Vora, G. J.; Tender, L. M.; Lin, B.; Strycharz-Glaven, S. M. Appl. Environ. Microbiol. 2015, 81, 2.
[96] Carlson, H. K.; Iavarone, A. T.; Gorur, A.; Yeo, B. S.; Tran, R.; Melnyk, R. A.; Mathies, R. A.; Auer, M.; Coates, J. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 5.
[97] Castelle, C.; Guiral, M.; Malarte, G.; Ledgham, F.; Leroy, G.; Brugna, M.; Giudici-Orticoni, M. T. J. Biol. Chem. 2008, 283, 38.
[98] Reguera, G.; McCarthy, K. D.; Mehta, T.; Nicoll, J. S.; Tuominen, M. T.; Lovley, D. R. Nature 2005, 435, 7045.
[99] Summers, Z. M.; Fogarty, H. E.; Leang, C.; Franks, A. E.; Malvankar, N. S.; Lovley, D. R. Science 2010, 330, 6009.
[100] Feliciano, G. T.; da Silva, A. J.; Reguera, G.; Artacho, E. J. Phys. Chem. A 2012, 116, 30.
[101] Reardon, P. N.; Mueller, K. T. J. Biol. Chem. 2013, 288, 41.
[102] Malvankar, N. S.; Vargas, M.; Nevin, K.; Tremblay, P. L.; Evans-Lutterodt, K.; Nykypanchuk, D.; Martz, E.; Tuominen, M. T.; Lovley, D. R. MBio 2015, 6, 2.
[103] Vargas, M.; Malvankar, N. S.; Tremblay, P. L.; Leang, C.; Smith, J. A.; Patel, P.; Snoeyenbos-West, O.; Nevin, K. P.; Lovley, D. R. MBio 2013, 4, 2.
[104] Tan, Y.; Adhikari, R. Y.; Malvankar, N. S.; Ward, J. E.; Woodard, T. L.; Nevin, K. P.; Lovley, D. R. MBio 2017, 8, 1.
[105] Malvankar, N. S.; Vargas, M.; Nevin, K. P.; Franks, A. E.; Leang, C.; Kim, B. C.; Inoue, K.; Mester, T.; Covalla, S. F.; Johnson, J. P.; Rotello, V. M.; Tuominen, M. T.; Lovley, D. R. Nat. Nanotechnol. 2011, 6, 9.
[106] Malvankar, N. S.; Yalcin, S. E.; Tuominen, M. T.; Lovley, D. R. Nat. Nanotechnol. 2014, 9, 12.
[107] Adhikari, R. Y.; Malvankar, N. S.; Tuominen, M. T.; Lovley, D. R. RSC. Adv. 2016, 6, 8354.
[108] Lee, K.; Cho, S.; Park, S. H.; Heeger, A. J.; Lee, C. W.; Lee, S. H. Nature 2006, 441, 7089.
[109] Heeger, A. J. Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 2001, 40, 14.
[110] Xiao, K.; Malvankar, N. S.; Shu, C.; Martz, E.; Lovley, D. R.; Sun, X. Sci. Rep. 2016, 6.
[111] Yan, H.; Catania, C.; Bazan, G. C. Adv. Mater. 2015, 27, 19.
[112] Feliciano, G. T.; Steidl, R. J.; Reguera, G. Phys. Chem. Chem. Phys. 2015, 17, 22217.
[113] Lampa-Pastirk, S.; Veazey, J. P.; Walsh, K. A.; Feliciano, G. T.; Steidl, R. J.; Tessmer, S. H.; Reguera, G. Sci. Rep. 2016, 6, 23517.
[114] Bond, D. R.; Strycharz-Glaven, S. M.; Tender, L. M.; Torres, C. I. ChemSusChem 2012, 5, 6.
[115] Strycharz-Glaven, S. M.; Snider, R. M.; Guiseppi-Elite, A.; Tender, L. M. Energy. Environ. Sci. 2011, 4, 4366.
[116] Snider, R. M.; Strycharz-Glaven, S. M.; Tsoi, S. D.; Erickson, J. S.; Tender, L. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 38.
[117] Yates, M. D.; Golden, J. P.; Roy, J.; Strycharz-Glaven, S. M.; Tsoi, S.; Erickson, J. S.; El-Naggar, M. Y.; Calabrese Barton, S.; Tender, L. M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2015, 17, 48.
[118] Steidl, R. J.; Lampa-Pastirk, S.; Reguera, G. Nat. Commun. 2016, 7, 12217.
[119] Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M. Geobiology 2008, 6, 3.
[120] Dong, H. Elements 2012, 8, 2.
[121] Dong, H.; Jaisi, D. P.; Kim, J.; Zhang, G. Am. Mineral. 2009, 94, 11.
[122] Liu, J.; Pearce, C. I.; Shi, L.; Wang, Z.; Shi, Z.; Arenholz, E.; Rosso, K. M. Geochim. Cosmochim. Acta 2016, 193, 160.
[123] Sheng, A.; Liu, F.; Shi, L.; Liu, J. Environ. Sci. Technol. 2016, 50, 20.
[124] Liu, F.; Rotaru, A. E.; Shrestha, P. M.; Malvankar, N. S.; Nevin, K. P.; Lovley, D. R. Environ. Microbiol. 2015, 17, 3.
[125] Kato, S.; Yumoto, I.; Kamagata, Y. Appl. Environ. Microbiol. 2015, 81, 1.
[126] Cruz Viggi, C.; Rossetti, S.; Fazi, S.; Paiano, P.; Majone, M.; Aulenta, F. Environ. Sci. Technol. 2014, 48, 13.
[127] Anderson, R. T.; Vrionis, H. A.; Ortiz-Bernad, I.; Resch, C. T.; Long, P. E.; Dayvault, R.; Karp, K.; Marutzky, S.; Metzler, D. R.; Peacock, A.; White, D. C.; Lowe, M.; Lovley, D. R. Appl. Environ. Microbiol. 2003, 69, 10.
[128] Rawlings, D. E.; Dew, D.; du Plessis, C. Trends. Biotechnol. 2003, 21, 1.
[129] Rotaru, A. E.; Shrestha, P. M.; Liu, F.; Shrestha, M.; Shrestha, D.; Embree, M.; Zengler, K.; Wardman, C.; Nevin, K. P.; Lovley, D. R. Energy. Environ. Sci. 2014, 7, 408.
[130] Kato, S.; Hashimoto, K.; Watanabe, K. Environ. Microbiol. 2012, 14, 7.
[131] Watts, M. P.; Lloyd, J. R. In Microbial Metal Respiration, Eds. Gescher, J.; Kappler, A. 2013, Springer, Berling Heidelberg, pp. 161~202.
[132] Lovley, D. R.; Phillips, E. J. P.; Gorby, Y. A.; Landa, E. R. Nature 1991, 350, 413.
[133] Lloyd, J. R.; Sole, V. A.; Van Praagh, C. V.; Lovley, D. R. Appl. Environ. Microbiol. 2000, 66, 9.
[134] Brookshaw, D. R.; Coker, V. S.; Lloyd, J. R.; Vaughan, D. J.; Pattrick, R. A. Environ. Sci. Technol. 2014, 48, 19.
[135] Cutting, R. S.; Coker, V. S.; Telling, N. D.; Kimber, R. L.; Pearce, C. I.; Ellis, B. L.; Lawson, R. S.; van der Laan, G.; Pattrick, R. A.; Vaughan, D. J.; Arenholz, E.; Lloyd, J. R. Environ. Sci. Technol. 2010, 44, 7.
[136] Crean, D. E.; Coker, V. S.; van der Laan, G.; Lloyd, J. R. Environ. Sci. Technol. 2012, 46, 6.
[137] Lovley, D. R.; Baedecker, M. J.; Lonergan, D. J.; Cozzarelli, I. M.; Phillips, J. P.; Siegel, D. I. Nature 1989, 339, 297.
[138] Zhang, T.; Bain, T. S.; Nevin, K. P.; Barlett, M. A.; Lovley, D. R. Appl. Environ. Microbiol. 2012, 78, 23.
[139] Zhang, T.; Tremblay, P. L.; Chaurasia, A. K.; Smith, J. A.; Bain, T. S.; Lovley, D. R. Appl. Environ. Microbiol. 2013, 79, 24.
[140] Zhang, T.; Tremblay, P. L.; Chaurasia, A. K.; Smith, J. A.; Bain, T. S.; Lovley, D. R. Front. Microbiol. 2014, 5, 245.
[141] Aulenta, F.; Rossetti, S.; Amalfitano, S.; Majone, M.; Tandoi, V. ChemSusChem 2013, 6, 3.
[142] Sekar, R.; DiChristina, T. J. Environ. Sci. Technol. 2014, 48, 21.
[143] Sekar, R.; Taillefert, M.; DiChristina, T. J. Appl. Environ. Microbiol. 2016, 82, 21.
[144] Byrne, J. M.; Coker, V. S.; Moise, S.; Wincott, P. L.; Vaughan, D. J.; Tuna, F.; Arenholz, E.; van der Laan, G.; Pattrick, R. A.; Lloyd, J. R.; Telling, N. D. J. R. Soc. Interface 2013, 10, 83.
[145] Tam, K.; Ho, C. T.; Lee, J. H.; Lai, M.; Chang, C. H.; Rheem, Y.; Chen, W.; Hur, H. G.; Myung, N. V. Biosci. Biotechnol. Biochem. 2010, 74, 4.
[146] Lee, J. H.; Han, J.; Choi, H.; Hur, H. G. Chemosphere 2007, 68, 10.
[147] Pearce, C. I.; Pattrick, R. A.; Law, N.; Charnock, J. M.; Coker, V. S.; Fellowes, J. W.; Oremland, R. S.; Lloyd, J. R. Environ. Technol. 2009, 30, 12.
[148] De Corte, S.; Hennebel, T.; De Gusseme, B.; Verstraete, W.; Boon, N. Microb. Biotechnol. 2012, 5, 1.
[149] De Windt, W.; Aelterman, P.; Verstraete, W. Environ. Microbiol. 2005, 7, 3.
[150] Valdes, J.; Pedroso, I.; Quatrini, R.; Dodson, R. J.; Tettelin, H.; Blake, R., 2nd; Eisen, J. A.; Holmes, D. S. BMC Genomics 2008, 9, 597.
[151] Gonzalez, R.; Gentina, J. C.; Acevedo, F. Biochem. Eng. J. 2004, 19, 1.
[152] Rotaru, A. E.; Shrestha, P. M.; Liu, F.; Markovaite, B.; Chen, S.; Nevin, K. P.; Lovley, D. R. Appl. Environ. Microbiol. 2014, 80, 15.
[153] Chen, S.; Rotaru, A. E.; Liu, F.; Philips, J.; Woodard, T. L.; Nevin, K. P.; Lovley, D. R. Bioresour. Technol. 2014, 173, 82.
[154] Chen, S.; Rotaru, A. E.; Shrestha, P. M.; Malvankar, N. S.; Liu, F.; Fan, W.; Nevin, K. P.; Lovley, D. R. Sci. Rep. 2014, 4, 5019.
[155] Bond, D. R.; Holmes, D. E.; Tender, L. M.; Lovley, D. R. Science 2002, 295, 5554.
[156] Bond, D. R.; Lovley, D. R. Appl. Environ. Microbiol. 2003, 69, 3.
[157] Bretschger, O.; Obraztsova, A.; Sturm, C. A.; Chang, I. S.; Gorby, Y. A.; Reed, S. B.; Culley, D. E.; Reardon, C. L.; Barua, S.; Romine, M. F.; Zhou, J.; Beliaev, A. S.; Bouhenni, R.; Saffarini, D.; Mansfeld, F.; Kim, B. H.; Fredrickson, J. K.; Nealson, K. H. Appl. Environ. Microbiol. 2007, 73, 21.
[158] Tender, L. M.; Gray, S. A.; Groveman, E.; Lowy, D. A.; Kauffman, P.; Melhado, J.; Tyce, R. C.; Flynn, D.; Petrecca, R.; Dobarro, J. J. Power Sources 2008, 179, 2.
[159] Kim, B. H.; Chang, I. S.; Gadd, G. M. Appl. Microbiol. Biotechnol. 2007, 76, 3.
[160] Speers, A. M.; Reguera, G. Environ. Sci. Technol. 2012, 46, 14.
[161] Speers, A. M.; Young, J. M.; Reguera, G. Environ. Sci. Technol. 2014, 48, 11.
[162] Rabaey, K.; Rozendal, R. A. Nat. Rev. Microbiol. 2010, 8, 10.
[163] Lovley, D. R.; Nevin, K. P. Curr. Opin. Biotechnol. 2013, 24, 3.
[164] Qian, F.; Wang, H.; Ling, Y.; Wang, G.; Thelen, M. P.; Li, Y. Nano Lett. 2014, 14, 6.
[165] Li, D. B.; Cheng, Y. Y.; Li, L. L.; Li, W. W.; Huang, Y. X.; Pei, D. N.; Tong, Z. H.; Mu, Y.; Yu, H. Q. Phys. Chem. Chem. Phys. 2014, 16, 42.
[166] Lu, A.; Li, Y.; Jin, S.; Wang, X.; Wu, X. L.; Zeng, C.; Li, Y.; Ding, H.; Hao, R.; Lv, M.; Wang, C.; Tang, Y.; Dong, H. Nat. Commun. 2012, 3, 769.