Electrical Interplay between Microorganisms and Iron-bearing Minerals

doi:10.6023/A17010021

Abstract

Iron-bearing minerals are widespread in soil and subsurface environment where they support microbial growth and metabolisms by serving as the terminal electron acceptors for microbial anaerobic respiration; the electron donors and energy sources for microbial autotrophic growth; the conductors for mediating electron transfer between microbial cells and the electron storage materials. Because microbial cell envelope is neither permeable to iron-bearing minerals nor electrical conductive, microorganisms have evolved capabilities to exchange electrons between the microbial cytoplasmic membrane and the minerals external to the microbial cells (i.e., microbial extracellular electron transfer). Microbial extracellular electron transfer differs fundamentally from the microbial electron transport chain for aerobic respiration. In this review, we discussed the molecular underpinnings of microbial extracellular electron transfer with iron-bearing minerals and applications of the related microorganisms in remediation of environmental contaminants, production of novel nano-materials, biomining and bioenergy production.

Key words: extracellular electron transfer, microorganism, mineral, iron, mechanism

Cite this article

Qiu Xuan, Shi Liang. Electrical Interplay between Microorganisms and Iron-bearing Minerals[J]. Acta Chim. Sinica, 2017, 75(6): 583-593.

Export EndNote|Reference Manager|ProCite|BibTeX|RefWorks

share this article

References

[1] Shi, L.; Dong, H.; Reguera, G.; Beyenal, H.; Lu, A.; Liu, J.; Yu, H. Q.; Fredrickson, J. K. Nat. Rev. Microbiol. 2016, 14, 10.
[2] Lovley, D. R.; Stolz, J. F.; Nord, G. L.; Phillips, E. J. P. Nature 1987, 330, 19.
[3] Lovley, D. R.; Phillips, E. J. Appl. Environ. Microbiol. 1988, 54, 6.
[4] Myers, C. R.; Nealson, K. H. Science 1988, 240, 4857.
[5] Lovley, D. R.; Phillips, E. J.; Lonergan, D. J. Appl. Environ. Microbiol. 1989, 55, 3.
[6] Emerson, D.; Moyer, C. Appl. Environ. Microbiol. 1997, 63, 12.
[7] Jiao, Y.; Kappler, A.; Croal, L. R.; Newman, D. K. Appl. Environ. Microbiol. 2005, 71, 8.
[8] Shelobolina, E.; Xu, H.; Konishi, H.; Kukkadapu, R.; Wu, T.; Blothe, M.; Roden, E. Appl. Environ. Microbiol. 2012, 78, 16.
[9] Kato, S.; Hashimoto, K.; Watanabe, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 25.
[10] Byrne, J. M.; Klueglein, N.; Pearce, C.; Rosso, K. M.; Appel, E.; Kappler, A. Science 2015, 347, 6229.
[11] Zhao, L.; Dong, H.; Kukkadapu, R. K.; Zeng, Q.; Edelmann, R. E.; Pentrak, M.; Agrawal, A. Environ. Sci. Technol. 2015, 49, 9.
[12] Albers, S. V.; Meyer, B. H. Nat. Rev. Microbiol. 2011, 9, 6.
[13] Shi, L.; Squier, T. C.; Zachara, J. M.; Fredrickson, J. K. Mol. Microbiol. 2007, 65, 1.
[14] Melton, E. D.; Swanner, E. D.; Behrens, S.; Schmidt, C.; Kappler, A. Nat. Rev. Microbiol. 2014, 12, 12.
[15] Shi, L.; Tien, M.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Rosso, K. M. In Redox Proteins in Supercomplexes and Signalosomes, Eds.:Louro, R.; Diaz-Moreno, I., 2016, CRC Press, Baca, Taton, FL USA, pp. 187~216.
[16] Liu, Y.; Wang, Z.; Liu, J.; Levar, C.; Edwards, M. J.; Babauta, J. T.; Kennedy, D. W.; Shi, Z.; Beyenal, H.; Bond, D. R.; Clarke, T. A.; Butt, J. N.; Richardson, D. J.; Rosso, K. M.; Zachara, J. M.; Fredrickson, J. K.; Shi, L. Environ. Microbiol. Rep. 2014, 6, 6.
[17] Bird, L. J.; Bonnefoy, V.; Newman, D. K. Trends Microbiol. 2011, 19, 7.
[18] Liu, J.; Wang, Z.; Belchik, S. M.; Edwards, M. J.; Liu, C.; Kennedy, D. W.; Merkley, E. D.; Lipton, M. S.; Butt, J. N.; Richardson, D. J.; Zachara, J. M.; Fredrickson, J. K.; Rosso, K. M.; Shi, L. Front. Microbiol. 2012, 3, 37.
[19] Lovley, D. R. ISME. J. 2017, 11, 2.
[20] Beliaev, A. S.; Saffarini, D. A. J. Bacteriol. 1998, 180, 23.
[21] Beliaev, A. S.; Saffarini, D. A.; McLaughlin, J. L.; Hunnicutt, D. Mol. Microbiol. 2001, 39, 3.
[22] Myers, J. M.; Myers, C. R. J. Bacteriol. 2000, 182, 1.
[23] Myers, C. R.; Myers, J. M. Appl. Environ. Microbiol. 2002, 68, 11.
[24] Coursolle, D.; Gralnick, J. A. Mol. Microbiol. 2010, 77, 4.
[25] Sturm, G.; Richter, K.; Doetsch, A.; Heide, H.; Louro, R. O.; Gescher, J. ISME. J. 2015, 9, 8.
[26] McMillan, D. G.; Marritt, S. J.; Butt, J. N.; Jeuken, L. J. J. Biol. Chem. 2012, 287, 17.
[27] McMillan, D. G.; Marritt, S. J.; Firer-Sherwood, M. A.; Shi, L.; Richardson, D. J.; Evans, S. D.; Elliott, S. J.; Butt, J. N.; Jeuken, L. J. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 28.
[28] Marritt, S. J.; Lowe, T. G.; Bye, J.; McMillan, D. G.; Shi, L.; Fredrickson, J.; Zachara, J.; Richardson, D. J.; Cheesman, M. R.; Jeuken, L. J.; Butt, J. N. Biochem. J. 2012, 444, 3.
[29] Marritt, S. J.; McMillan, D. G.; Shi, L.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Richardson, D. J.; Jeuken, L. J.; Butt, J. N. Biochem. Soc. Trans. 2012, 40, 6.
[30] Firer-Sherwood, M. A.; Bewley, K. D.; Mock, J. Y.; Elliott, S. J. Metallomics 2011, 3, 4.
[31] Alves, M. N.; Neto, S. E.; Alves, A. S.; Fonseca, B. M.; Carrelo, A.; Pacheco, I.; Paquete, C. M.; Soares, C. M.; Louro, R. O. Front. Microbiol. 2015, 6, 665.
[32] Fonseca, B. M.; Paquete, C. M.; Neto, S. E.; Pacheco, I.; Soares, C. M.; Louro, R. O. Biochem. J. 2013, 449, 1.
[33] Ross, D. E.; Ruebush, S. S.; Brantley, S. L.; Hartshorne, R. S.; Clarke, T. A.; Richardson, D. J.; Tien, M. Appl. Environ. Microbiol. 2007, 73, 18.
[34] Hartshorne, R. S.; Reardon, C. L.; Ross, D.; Nuester, J.; Clarke, T. A.; Gates, A. J.; Mills, P. C.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Shi, L.; Beliaev, A. S.; Marshall, M. J.; Tien, M.; Brantley, S.; Butt, J. N.; Richardson, D. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 52.
[35] White, G. F.; Shi, Z.; Shi, L.; Dohnalkova, A. C.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Butt, J. N.; Richardson, D. J.; Clarke, T. A. Biochem. Soc. Trans. 2012, 40, 6.
[36] White, G. F.; Shi, Z.; Shi, L.; Wang, Z.; Dohnalkova, A. C.; Marshall, M. J.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Butt, J. N.; Richardson, D. J.; Clarke, T. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 16.
[37] Richardson, D. J.; Butt, J. N.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Shi, L.; Edwards, M. J.; White, G.; Baiden, N.; Gates, A. J.; Marritt, S. J.; Clarke, T. A. Mol. Microbiol. 2012, 85, 2.
[38] Shi, L.; Chen, B.; Wang, Z.; Elias, D. A.; Mayer, M. U.; Gorby, Y. A.; Ni, S.; Lower, B. H.; Kennedy, D. W.; Wunschel, D. S.; Mottaz, H. M.; Marshall, M. J.; Hill, E. A.; Beliaev, A. S.; Zachara, J. M.; Fredrickson, J. K.; Squier, T. C. J. Bacteriol. 2006, 188, 13.
[39] Shi, L.; Deng, S.; Marshall, M. J.; Wang, Z.; Kennedy, D. W.; Dohnalkova, A. C.; Mottaz, H. M.; Hill, E. A.; Gorby, Y. A.; Beliaev, A. S.; Richardson, D. J.; Zachara, J. M.; Fredrickson, J. K. J.Bacteriol. 2008, 190, 15.
[40] Lower, B. H.; Lins, R. D.; Oestreicher, Z.; Straatsma, T. P.; Hochella, M. F., Jr.; Shi, L.; Lower, S. K. Environ.Sci. Technol. 2008, 42, 10.
[41] Lower, B. H.; Shi, L.; Yongsunthon, R.; Droubay, T. C.; McCready, D. E.; Lower, S. K. J. Bacteriol. 2007, 189, 13.
[42] Lower, B. H.; Yongsunthon, R.; Shi, L.; Wildling, L.; Gruber, H. J.; Wigginton, N. S.; Reardon, C. L.; Pinchuk, G. E.; Droubay, T. C.; Boily, J. F.; Lower, S. K. Appl. Environ.Microbiol. 2009, 75, 9.
[43] Lower, S. K.; Hochella, M. F., Jr.; Beveridge, T. J. Science 2001, 292, 5520.
[44] Xiong, Y.; Shi, L.; Chen, B.; Mayer, M. U.; Lower, B. H.; Londer, Y.; Bose, S.; Hochella, M. F.; Fredrickson, J. K.; Squier, T. C. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 43.
[45] Zhang, H.; Tang, X.; Munske, G. R.; Tolic, N.; Anderson, G. A.; Bruce, J. E. Mol. Cell. Proteomic. 2009, 8, 3.
[46] Zhang, H.; Tang, X.; Munske, G. R.; Zakharova, N.; Yang, L.; Zheng, C.; Wolff, M. A.; Tolic, N.; Anderson, G. A.; Shi, L.; Marshall, M. J.; Fredrickson, J. K.; Bruce, J. E. J. Proteome. Res. 2008, 7, 4.
[47] Meitl, L. A.; Eggleston, C. M.; Colberg, P. J. S.; Khare, N.; Reardon, C. L.; Shi, L. Geochim. Cosmochim. Acta 2009, 73, 2009.
[48] Johs, A.; Shi, L.; Droubay, T.; Ankner, J. F.; Liang, L. Biophys. J. 2010, 98, 12.
[49] Leys, D.; Meyer, T. E.; Tsapin, A. S.; Nealson, K. H.; Cusanovich, M. A.; Van Beeumen, J. J. J. Biol. Chem. 2002, 277, 38.
[50] Leys, D.; Tsapin, A. S.; Nealson, K. H.; Meyer, T. E.; Cusanovich, M. A.; Van Beeumen, J. J. Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 12.
[51] Edwards, M. J.; Baiden, N. A.; Johs, A.; Tomanicek, S. J.; Liang, L.; Shi, L.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Gates, A. J.; Butt, J. N.; Richardson, D. J.; Clarke, T. A. FEBS. Lett. 2014, 588, 10.
[52] Edwards, M. J.; White, G. F.; Norman, M.; Tome-Fernandez, A.; Ainsworth, E.; Shi, L.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Butler, J. E.; Richardson, D. J.; Clarke, T. A. Sci. Rep. 2015, 5.
[53] Clarke, T. A.; Edwards, M. J.; Gates, A. J.; Hall, A.; White, G. F.; Bradley, J.; Reardon, C. L.; Shi, L.; Beliaev, A. S.; Marshall, M. J.; Wang, Z.; Watmough, N. J.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Butt, J. N.; Richardson, D. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 23.
[54] Edwards, M. J.; Hall, A.; Shi, L.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Butt, J. N.; Richardson, D. J.; Clarke, T. A. Structure 2012, 20, 7.
[55] Shi, L.; Belchik, S. M.; Wang, Z.; Kennedy, D. W.; Dohnalkova, A. C.; Marshall, M. J.; Zachara, J. M.; Fredrickson, J. K. Appl. Environ. Microbiol. 2011, 77, 15.
[56] Breuer, M.; Zarzycki, P.; Blumberger, J.; Rosso, K. M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 24.
[57] Breuer, M.; Zarzycki, P.; Shi, L.; Clarke, T. A.; Edwards, M. J.; Butt, J. N.; Richardson, D. J.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Blumberger, J.; Rosso, K. M. Biochem. Soc. Trans. 2012, 40, 6.
[58] Breuer, M.; Rosso, K. M.; Blumberger, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 2.
[59] Gorby, Y. A.; Yanina, S.; McLean, J. S.; Rosso, K. M.; Moyles, D.; Dohnalkova, A.; Beveridge, T. J.; Chang, I. S.; Kim, B. H.; Kim, K. S.; Culley, D. E.; Reed, S. B.; Romine, M. F.; Saffarini, D. A.; Hill, E. A.; Shi, L.; Elias, D. A.; Kennedy, D. W.; Pinchuk, G.; Watanabe, K.; Ishii, S.; Logan, B.; Nealson, K. H.; Fredrickson, J. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 30.
[60] Pirbadian, S.; Barchinger, S. E.; Leung, K. M.; Byun, H. S.; Jangir, Y.; Bouhenni, R. A.; Reed, S.; Romine, M.; Saffarini, D.; Shi, L.; Gorby, Y. A.; Golbeck, J. H.; El-Naggar, M. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 35.
[61] Pirbadian, S.; El-Naggar, M. Y. Phys. Chem. Chem. Phys. 2012, 14, 40.
[62] El-Naggar, M. Y.; Gorby, Y. A.; Xia, W.; Nealson, K. H. Biophys. J. 2008, 95, 1.
[63] El-Naggar, M. Y.; Wanger, G.; Leung, K. M.; Yuzvinsky, T. D.; Southam, G.; Yang, J.; Lau, W. M.; Nealson, K. H.; Gorby, Y. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 42.
[64] Marsili, E.; Baron, D. B.; Shikhare, I. D.; Coursolle, D.; Gralnick, J. A.; Bond, D. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 10.
[65] von Canstein, H.; Ogawa, J.; Shimizu, S.; Lloyd, J. R. Appl. Environ. Microbiol. 2008, 74, 3.
[66] Coursolle, D.; Baron, D. B.; Bond, D. R.; Gralnick, J. A. J. Bacteriol. 2010, 192, 2.
[67] Kotloski, N. J.; Gralnick, J. A. MBio. 2013, 4, 1.
[68] Shi, Z.; Zachara, J.; Wang, Z.; Shi, L.; Fredrickson, J. Geochim. Cosmochim. Acta 2013, 121, 139.
[69] Shi, Z.; Zachara, J. M.; Shi, L.; Wang, Z.; Moore, D. A.; Kennedy, D. W.; Fredrickson, J. K. Environ. Sci. Technol. 2012, 46, 21.
[70] Okamoto, A.; Hashimoto, K.; Nealson, K. H.; Nakamura, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 19.
[71] Okamoto, A.; Kalathil, S.; Deng, X.; Hashimoto, K.; Nakamura, R.; Nealson, K. H. Sci. Rep. 2014, 4, 5628.
[72] Wang, Z.; Shi, Z.; Shi, L.; White, G. F.; Richardson, D. J.; Clarke, T. A.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M. Geochim. Cosmochim. Acta 2015, 163, 15.
[73] Jiao, Y.; Newman, D. K. J. Bacteriol. 2007, 189, 5.
[74] Fredrickson, J. K.; Romine, M. F.; Beliaev, A. S.; Auchtung, J. M.; Driscoll, M. E.; Gardner, T. S.; Nealson, K. H.; Osterman, A. L.; Pinchuk, G.; Reed, J. L.; Rodionov, D. A.; Rodrigues, J. L.; Saffarini, D. A.; Serres, M. H.; Spormann, A. M.; Zhulin, I. B.; Tiedje, J. M. Nat. Rev. Microbiol. 2008, 6, 8.
[75] Shi, L.; Rosso, K. M.; Zachara, J. M.; Fredrickson, J. K. Biochem. Soc. Trans. 2012, 40, 6.
[76] Emerson, D.; Field, E. K.; Chertkov, O.; Davenport, K. W.; Goodwin, L.; Munk, C.; Nolan, M.; Woyke, T. Front. Microbiol. 2013, 4, 254.
[77] Levar, C. E.; Chan, C. H.; Mehta-Kolte, M. G.; Bond, D. R. MBio 2014, 5, 6.
[78] Zacharoff, L.; Chan, C. H.; Bond, D. R. Bioelectrochemistry 2016, 107, 7.
[79] Lloyd, J. R.; Leang, C.; Hodges Myerson, A. L.; Coppi, M. V.; Cuifo, S.; Methe, B.; Sandler, S. J.; Lovley, D. R. Biochem. J. 2003, 369, 1.
[80] Morgado, L.; Bruix, M.; Pessanha, M.; Londer, Y. Y.; Salgueiro, C. A. Biophys. J. 2010, 99, 1.
[81] Leang, C.; Coppi, M. V.; Lovley, D. R. J. Bacteriol. 2003, 185, 7.
[82] Qian, X.; Reguera, G.; Mester, T.; Lovley, D. R. FEMS Microbiol. Lett. 2007, 277, 1.
[83] Liu, Y.; Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M.; Shi, L. Front. Microbiol. 2015, 6, 1075.
[84] Cologgi, D. L.; Lampa-Pastirk, S.; Speers, A. M.; Kelly, S. D.; Reguera, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 37.
[85] Shi, L.; Fredrickson, J.; Zachara, J. Front. Microbiol. 2014, 5, 657.
[86] Ha, P. T.; Lindemann, S. R.; Shi, L.; Dohnalkova, A. C.; Fredrickson, J. K.; Madigan, M. T.; Beyenal, H. Nat. Commun. 2017, 8, 13924.
[87] Bose, A.; Gardel, E. J.; Vidoudez, C.; Parra, E. A.; Girguis, P. R. Nat. Commun. 2014, 5, 3391.
[88] Bird, L. J.; Saraiva, I. H.; Park, S.; Calcada, E. O.; Salgueiro, C. A.; Nitschke, W.; Louro, R. O.; Newman, D. K. J. Bacteriol. 2014, 196, 4.
[89] Liu, J.; Pearce, C. I.; Liu, C.; Wang, Z.; Shi, L.; Arenholz, E.; Rosso, K. M. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 24.
[90] Beckwith, C.; Edwards, M. J.; Lawes, M.; Shi, L.; Butt, J. N.; Richardson, D. J.; Clarke, T. A. Front. Microbiol. 2015, 6, 332.
[91] Ross, D. E.; Flynn, J. M.; Baron, D. B.; Gralnick, J. A.; Bond, D. R. PLoS One 2011, 6, 2.
[92] Wegener, G.; Krukenberg, V.; Riedel, D.; Tegetmeyer, H. E.; Boetius, A. Nature 2015, 526, 7574.
[93] Ilbert, M.; Bonnefoy, V. Biochim. Biophys. Acta 2013, 1827, 2.
[94] Singer, E.; Emerson, D.; Webb, E. A.; Barco, R. A.; Kuenen, J. G.; Nelson, W. C.; Chan, C. S.; Comolli, L. R.; Ferriera, S.; Johnson, J.; Heidelberg, J. F.; Edwards, K. J. PLoS One 2011, 6, 9.
[95] Wang, Z.; Leary, D. H.; Malanoski, A. P.; Li, R. W.; Hervey, W. J. t.; Eddie, B. J.; Tender, G. S.; Yanosky, S. G.; Vora, G. J.; Tender, L. M.; Lin, B.; Strycharz-Glaven, S. M. Appl. Environ. Microbiol. 2015, 81, 2.
[96] Carlson, H. K.; Iavarone, A. T.; Gorur, A.; Yeo, B. S.; Tran, R.; Melnyk, R. A.; Mathies, R. A.; Auer, M.; Coates, J. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 5.
[97] Castelle, C.; Guiral, M.; Malarte, G.; Ledgham, F.; Leroy, G.; Brugna, M.; Giudici-Orticoni, M. T. J. Biol. Chem. 2008, 283, 38.
[98] Reguera, G.; McCarthy, K. D.; Mehta, T.; Nicoll, J. S.; Tuominen, M. T.; Lovley, D. R. Nature 2005, 435, 7045.
[99] Summers, Z. M.; Fogarty, H. E.; Leang, C.; Franks, A. E.; Malvankar, N. S.; Lovley, D. R. Science 2010, 330, 6009.
[100] Feliciano, G. T.; da Silva, A. J.; Reguera, G.; Artacho, E. J. Phys. Chem. A 2012, 116, 30.
[101] Reardon, P. N.; Mueller, K. T. J. Biol. Chem. 2013, 288, 41.
[102] Malvankar, N. S.; Vargas, M.; Nevin, K.; Tremblay, P. L.; Evans-Lutterodt, K.; Nykypanchuk, D.; Martz, E.; Tuominen, M. T.; Lovley, D. R. MBio 2015, 6, 2.
[103] Vargas, M.; Malvankar, N. S.; Tremblay, P. L.; Leang, C.; Smith, J. A.; Patel, P.; Snoeyenbos-West, O.; Nevin, K. P.; Lovley, D. R. MBio 2013, 4, 2.
[104] Tan, Y.; Adhikari, R. Y.; Malvankar, N. S.; Ward, J. E.; Woodard, T. L.; Nevin, K. P.; Lovley, D. R. MBio 2017, 8, 1.
[105] Malvankar, N. S.; Vargas, M.; Nevin, K. P.; Franks, A. E.; Leang, C.; Kim, B. C.; Inoue, K.; Mester, T.; Covalla, S. F.; Johnson, J. P.; Rotello, V. M.; Tuominen, M. T.; Lovley, D. R. Nat. Nanotechnol. 2011, 6, 9.
[106] Malvankar, N. S.; Yalcin, S. E.; Tuominen, M. T.; Lovley, D. R. Nat. Nanotechnol. 2014, 9, 12.
[107] Adhikari, R. Y.; Malvankar, N. S.; Tuominen, M. T.; Lovley, D. R. RSC. Adv. 2016, 6, 8354.
[108] Lee, K.; Cho, S.; Park, S. H.; Heeger, A. J.; Lee, C. W.; Lee, S. H. Nature 2006, 441, 7089.
[109] Heeger, A. J. Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 2001, 40, 14.
[110] Xiao, K.; Malvankar, N. S.; Shu, C.; Martz, E.; Lovley, D. R.; Sun, X. Sci. Rep. 2016, 6.
[111] Yan, H.; Catania, C.; Bazan, G. C. Adv. Mater. 2015, 27, 19.
[112] Feliciano, G. T.; Steidl, R. J.; Reguera, G. Phys. Chem. Chem. Phys. 2015, 17, 22217.
[113] Lampa-Pastirk, S.; Veazey, J. P.; Walsh, K. A.; Feliciano, G. T.; Steidl, R. J.; Tessmer, S. H.; Reguera, G. Sci. Rep. 2016, 6, 23517.
[114] Bond, D. R.; Strycharz-Glaven, S. M.; Tender, L. M.; Torres, C. I. ChemSusChem 2012, 5, 6.
[115] Strycharz-Glaven, S. M.; Snider, R. M.; Guiseppi-Elite, A.; Tender, L. M. Energy. Environ. Sci. 2011, 4, 4366.
[116] Snider, R. M.; Strycharz-Glaven, S. M.; Tsoi, S. D.; Erickson, J. S.; Tender, L. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 38.
[117] Yates, M. D.; Golden, J. P.; Roy, J.; Strycharz-Glaven, S. M.; Tsoi, S.; Erickson, J. S.; El-Naggar, M. Y.; Calabrese Barton, S.; Tender, L. M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2015, 17, 48.
[118] Steidl, R. J.; Lampa-Pastirk, S.; Reguera, G. Nat. Commun. 2016, 7, 12217.
[119] Fredrickson, J. K.; Zachara, J. M. Geobiology 2008, 6, 3.
[120] Dong, H. Elements 2012, 8, 2.
[121] Dong, H.; Jaisi, D. P.; Kim, J.; Zhang, G. Am. Mineral. 2009, 94, 11.
[122] Liu, J.; Pearce, C. I.; Shi, L.; Wang, Z.; Shi, Z.; Arenholz, E.; Rosso, K. M. Geochim. Cosmochim. Acta 2016, 193, 160.
[123] Sheng, A.; Liu, F.; Shi, L.; Liu, J. Environ. Sci. Technol. 2016, 50, 20.
[124] Liu, F.; Rotaru, A. E.; Shrestha, P. M.; Malvankar, N. S.; Nevin, K. P.; Lovley, D. R. Environ. Microbiol. 2015, 17, 3.
[125] Kato, S.; Yumoto, I.; Kamagata, Y. Appl. Environ. Microbiol. 2015, 81, 1.
[126] Cruz Viggi, C.; Rossetti, S.; Fazi, S.; Paiano, P.; Majone, M.; Aulenta, F. Environ. Sci. Technol. 2014, 48, 13.
[127] Anderson, R. T.; Vrionis, H. A.; Ortiz-Bernad, I.; Resch, C. T.; Long, P. E.; Dayvault, R.; Karp, K.; Marutzky, S.; Metzler, D. R.; Peacock, A.; White, D. C.; Lowe, M.; Lovley, D. R. Appl. Environ. Microbiol. 2003, 69, 10.
[128] Rawlings, D. E.; Dew, D.; du Plessis, C. Trends. Biotechnol. 2003, 21, 1.
[129] Rotaru, A. E.; Shrestha, P. M.; Liu, F.; Shrestha, M.; Shrestha, D.; Embree, M.; Zengler, K.; Wardman, C.; Nevin, K. P.; Lovley, D. R. Energy. Environ. Sci. 2014, 7, 408.
[130] Kato, S.; Hashimoto, K.; Watanabe, K. Environ. Microbiol. 2012, 14, 7.
[131] Watts, M. P.; Lloyd, J. R. In Microbial Metal Respiration, Eds. Gescher, J.; Kappler, A. 2013, Springer, Berling Heidelberg, pp. 161~202.
[132] Lovley, D. R.; Phillips, E. J. P.; Gorby, Y. A.; Landa, E. R. Nature 1991, 350, 413.
[133] Lloyd, J. R.; Sole, V. A.; Van Praagh, C. V.; Lovley, D. R. Appl. Environ. Microbiol. 2000, 66, 9.
[134] Brookshaw, D. R.; Coker, V. S.; Lloyd, J. R.; Vaughan, D. J.; Pattrick, R. A. Environ. Sci. Technol. 2014, 48, 19.
[135] Cutting, R. S.; Coker, V. S.; Telling, N. D.; Kimber, R. L.; Pearce, C. I.; Ellis, B. L.; Lawson, R. S.; van der Laan, G.; Pattrick, R. A.; Vaughan, D. J.; Arenholz, E.; Lloyd, J. R. Environ. Sci. Technol. 2010, 44, 7.
[136] Crean, D. E.; Coker, V. S.; van der Laan, G.; Lloyd, J. R. Environ. Sci. Technol. 2012, 46, 6.
[137] Lovley, D. R.; Baedecker, M. J.; Lonergan, D. J.; Cozzarelli, I. M.; Phillips, J. P.; Siegel, D. I. Nature 1989, 339, 297.
[138] Zhang, T.; Bain, T. S.; Nevin, K. P.; Barlett, M. A.; Lovley, D. R. Appl. Environ. Microbiol. 2012, 78, 23.
[139] Zhang, T.; Tremblay, P. L.; Chaurasia, A. K.; Smith, J. A.; Bain, T. S.; Lovley, D. R. Appl. Environ. Microbiol. 2013, 79, 24.
[140] Zhang, T.; Tremblay, P. L.; Chaurasia, A. K.; Smith, J. A.; Bain, T. S.; Lovley, D. R. Front. Microbiol. 2014, 5, 245.
[141] Aulenta, F.; Rossetti, S.; Amalfitano, S.; Majone, M.; Tandoi, V. ChemSusChem 2013, 6, 3.
[142] Sekar, R.; DiChristina, T. J. Environ. Sci. Technol. 2014, 48, 21.
[143] Sekar, R.; Taillefert, M.; DiChristina, T. J. Appl. Environ. Microbiol. 2016, 82, 21.
[144] Byrne, J. M.; Coker, V. S.; Moise, S.; Wincott, P. L.; Vaughan, D. J.; Tuna, F.; Arenholz, E.; van der Laan, G.; Pattrick, R. A.; Lloyd, J. R.; Telling, N. D. J. R. Soc. Interface 2013, 10, 83.
[145] Tam, K.; Ho, C. T.; Lee, J. H.; Lai, M.; Chang, C. H.; Rheem, Y.; Chen, W.; Hur, H. G.; Myung, N. V. Biosci. Biotechnol. Biochem. 2010, 74, 4.
[146] Lee, J. H.; Han, J.; Choi, H.; Hur, H. G. Chemosphere 2007, 68, 10.
[147] Pearce, C. I.; Pattrick, R. A.; Law, N.; Charnock, J. M.; Coker, V. S.; Fellowes, J. W.; Oremland, R. S.; Lloyd, J. R. Environ. Technol. 2009, 30, 12.
[148] De Corte, S.; Hennebel, T.; De Gusseme, B.; Verstraete, W.; Boon, N. Microb. Biotechnol. 2012, 5, 1.
[149] De Windt, W.; Aelterman, P.; Verstraete, W. Environ. Microbiol. 2005, 7, 3.
[150] Valdes, J.; Pedroso, I.; Quatrini, R.; Dodson, R. J.; Tettelin, H.; Blake, R., 2nd; Eisen, J. A.; Holmes, D. S. BMC Genomics 2008, 9, 597.
[151] Gonzalez, R.; Gentina, J. C.; Acevedo, F. Biochem. Eng. J. 2004, 19, 1.
[152] Rotaru, A. E.; Shrestha, P. M.; Liu, F.; Markovaite, B.; Chen, S.; Nevin, K. P.; Lovley, D. R. Appl. Environ. Microbiol. 2014, 80, 15.
[153] Chen, S.; Rotaru, A. E.; Liu, F.; Philips, J.; Woodard, T. L.; Nevin, K. P.; Lovley, D. R. Bioresour. Technol. 2014, 173, 82.
[154] Chen, S.; Rotaru, A. E.; Shrestha, P. M.; Malvankar, N. S.; Liu, F.; Fan, W.; Nevin, K. P.; Lovley, D. R. Sci. Rep. 2014, 4, 5019.
[155] Bond, D. R.; Holmes, D. E.; Tender, L. M.; Lovley, D. R. Science 2002, 295, 5554.
[156] Bond, D. R.; Lovley, D. R. Appl. Environ. Microbiol. 2003, 69, 3.
[157] Bretschger, O.; Obraztsova, A.; Sturm, C. A.; Chang, I. S.; Gorby, Y. A.; Reed, S. B.; Culley, D. E.; Reardon, C. L.; Barua, S.; Romine, M. F.; Zhou, J.; Beliaev, A. S.; Bouhenni, R.; Saffarini, D.; Mansfeld, F.; Kim, B. H.; Fredrickson, J. K.; Nealson, K. H. Appl. Environ. Microbiol. 2007, 73, 21.
[158] Tender, L. M.; Gray, S. A.; Groveman, E.; Lowy, D. A.; Kauffman, P.; Melhado, J.; Tyce, R. C.; Flynn, D.; Petrecca, R.; Dobarro, J. J. Power Sources 2008, 179, 2.
[159] Kim, B. H.; Chang, I. S.; Gadd, G. M. Appl. Microbiol. Biotechnol. 2007, 76, 3.
[160] Speers, A. M.; Reguera, G. Environ. Sci. Technol. 2012, 46, 14.
[161] Speers, A. M.; Young, J. M.; Reguera, G. Environ. Sci. Technol. 2014, 48, 11.
[162] Rabaey, K.; Rozendal, R. A. Nat. Rev. Microbiol. 2010, 8, 10.
[163] Lovley, D. R.; Nevin, K. P. Curr. Opin. Biotechnol. 2013, 24, 3.
[164] Qian, F.; Wang, H.; Ling, Y.; Wang, G.; Thelen, M. P.; Li, Y. Nano Lett. 2014, 14, 6.
[165] Li, D. B.; Cheng, Y. Y.; Li, L. L.; Li, W. W.; Huang, Y. X.; Pei, D. N.; Tong, Z. H.; Mu, Y.; Yu, H. Q. Phys. Chem. Chem. Phys. 2014, 16, 42.
[166] Lu, A.; Li, Y.; Jin, S.; Wang, X.; Wu, X. L.; Zeng, C.; Li, Y.; Ding, H.; Hao, R.; Lv, M.; Wang, C.; Tang, Y.; Dong, H. Nat. Commun. 2012, 3, 769.

微生物和含铁矿物之间的电子交换